@農자료창고

평소 바이오다이나믹 농법에 대해 궁금했다. 바이오다이나믹 농법은 무엇인지, 왜 소뿔을 이용해 거름을 만드는지, 파종력은 어떤 원리로 구성이 되는 것인지등등이 말이다. 그 이유나 원리에 대해 해명하지 못하면 이 농법은 그저 믿음이나 종교의 영역으로 넘어가는 것 아니겠는가 하는 생각이었다.

그러나 이에 대해 소개하는 책도 별로 없고, 있다 해도 무슨 종교서적 같은 내용이어서 도무지 접근할 길이 없었다. 이런 생각을 가지고 지내다 우연히 영국 쪽에서 만들어 놓은 바이오다이나믹 농법 관련 홈페이지를 찾았다. https://www.biodynamic.org.uk/discover/#bd-wine

이제부터 그곳의 내용을 하나하나 옮겨보도록 하려고 한다.

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"1924년 확립된 바이오다이나믹 농법은 가장 오래된 '친환경'농업 운동이자 유기농업의 선구자이다. 모든 바이오다이나믹 농민과 재배자들은 유기적인 농법을 실천하고, 유전자변형에 반대하며, 그 이상을 공유한다. 그러나 중요한 차이점이 있다. 바이오다이나믹은 유기농업과 달리 형이상학적이고 정신적인 뿌리가 있다. 따라서 바이오다이나믹은 현대의 과학적 방법을 사용하여 측정하거나 정당화할 필요가 없는 미묘하고 에너지를 지닌 실체를 포함하여 모든 생명과정의 신비를 강조한다." 

-첫 정의부터 신비성을 강조하고 있다. 이래서 신비적이고 종교적인 색채를 띤다고 느낀 것이다. 유기농법과 비슷한 방법이지만, 유기농업은 일종의 과학적 방법이라면 바이오다이나믹은 그를 넘어 형이상학적, 정신적 측면이 강조된다고 밝히고 있다.

"바이오다이나믹 농업의 핵심: 바이오다이나믹의 경우, 농업은 최대한의 생산을 위한 수단이 아니라 자연과 나누는 대화이다. 우리는 땅을 우리가 청지기가 되어 지켜야 할 생물다양성의 생태계로 간주한다. 우리의 역할은 자연 세계의 것들과 함께 농사짓고 성장하도록 균형을 잡는 동시에, 자연이 최대한 잠재력을 발휘하도록 육성하고 돕는 것이다."

-이러한 내용은 유기농업에서 추구하는 바와 크게 다르지 않다. 물론 유기농업이 인증만을 위한 도구로 전락하게 되면 이야기가 달라지지만 말이다.

"농장은 자립하는 유기체가 된다: 바이오다이나믹의 중심은 모든 것이 모든 것과 연관되어 있다는 사상이다. 각각의 농장이나 소유자는 그 스스로의 정체성을 지니고 있으며, 그 자체로 자립적인 유기체이다. 그래서 다양한 활동과 서식지가 서로를 강화시키고 균형을 이루며, 외부투입재는 절대 최소한으로 하고, 농부와 재배자 또는 텃밭 농부는 자신이 취한 것보다 더 많은 것을 되돌려준다. 이것이 바이오다이나믹 농민, 재배자, 텃밭 농부가 노력하는 목표이다."

-농장을 하나의 유기체로 보고, 외부투입재를 최소한으로 하는 것은 유기농업에서 추구하는 바와 같다. 하나 다른점을 꼽으라면, 취한 것보다 더 많은 것을 돌려준다는 점인데 이에 대한 자세한 사항은 뒤에 나오려나?

"지속가능성보다 재생력: 유기농업과 지속가능한 농업의 체계는 자연과 농업을 유지하는 것을 목표로 한다. 이와대조적으로, 바이오다이나믹 농업은 재생력과 변형력이다. 토양과 작물 및 가축의 건강과 활력을 최대화하여 이를 통해 인간의 건강도 최대화하고자 하며, 정신적이고 전체론적인 방법으로 농업을 변형시키고자 한다."

-최근 지속가능성이라는 개념이 등장하면서 그에 대응해 이러한 내용을 정의해 놓은 것 같다. 

"퇴비가 왕이다: 바이오다이나믹에서 퇴비는 매우 중요하게 여겨지며, 최상의 부식질 퇴비를 생산하기 위해 많은주의를 기울인다. 극소량의 바이오다이나믹 퇴비 증폭제를 퇴비에 접종하여 첨가하는 것이 핵심이다. 이것들이 퇴비를 활성화시키고, 부식질 형성을 가속화하며, 퇴비화 과정을 조절하여 양분과 미네랄 공급이 균형 잡히도록 돕는다. 퇴비를 토양에 넣으면 토양미생물의 증식을 촉진하고, 식물이 조화롭게 성장하도록 도우며, 작물이 더 건강하고 영양이 풍부한 먹을거리가 되도록 한다."

-퇴비는 유기농업에서도 토양의 건강을 향상시키기 위하여 상당히 강조하는 농자재인데, 여기서는 퇴비에 첨가하는 바이오다이나믹만의 준비물을 언급하고 있다. 이 내용도 나중에 자세히 나오리라 본다.

"바이오다이나믹 재배자는 약초 조합제와 이를 살포하여 사용한다: 아홉 가지 독특한 약초와 미네랄 요법이 바이오다이나믹 농업에서 중추적인 역할을 한다. 이에 대해서는 여기에서 자세히 설명한다."

-유기농업에서 활용하는 여러 가지 화학농약 대체품들에 해당하는 농자재를 이야기하고 있다. 들어가보면 알겠지만, 자세히 설명한다고 한 페이지는 사라져서 접속이 되지 않는다. 아쉽다.

"특별한 바이오다이나믹 파종 달력이 있다: Maria와 Matthias Thun 씨가 식물의 성장과 우주의 영향에 관하여 40년 이상 진행한 연구를 기반으로 한 연간 천체 달력은 작물의 파종, 재배, 수확 시기를 결정하는 데 사용된다. 데메테르(바이오다이나믹) 인증의 일부는 아니지만, 많은 바이오다이나믹 농부와 재배자, 텃밭 농부들이 그걸 활용한다. 달력의 작동 방식에 대한 더 자세한 것은 여기를 참조하라."

-드디어 바이오다이나믹의 농작업 달력에 관한 내용이 나왔다. 강진의 故 강대인 선생은 바이오다이나믹의 농작업달력이 한국의 고농서에 나오는 간지력에 근거한 농작업 달력과 비슷한 면이 많다고 이야기하신 바 있다고 하는데, 안타깝게도 세상을 떠나시어 그 자세한 내용에 대해서는 더 알 길이 없다. 그에 대해서는 따로 탐구해야 할 필요가 있을 것 같다.

"바이오다이나믹의 소들은 그들의 뿔을 간진할 수 있다: 대부분의 소 품종은 자연적으로 뿔을 형성하며, 뿔은 계속 자라서 전반적인 건강에 기여한다. 이것이 우리가 소의 뿔을 절대 제거하지 않는 이유이다. 그렇게 하는 건 데메테르(바이오다이나믹) 인증에서 허용되지 않는다.

-여기에서는 소뿔 이야기가 언급된다. 그런데 왜 소뿔인지는 따로 페이지를 찾아 들어가야 한다. 그건 뒤에서 살펴보도록 하자.

여기까지가 바이오다이나믹 농업에 대한 간략한 소개이다. 

이제 바이오다이나믹이 유기농업과 어떻게 다른지 설명하는 부분으로 넘어가자. 앞의 설명과 크게 다르지 않긴 하다.

"모든 바이오다이나믹 농민과 재배자는 유기적 생산방식을 실천하고, 매우 유사한 인증 기준을 공유한다. 둘 다 비슷한 목표와 이상을 공유하지만, 바이오다이나믹은 유기농업과 달리 형이상학적이며 정신적인 뿌리를 지닌다. 바이오다이나믹과 유기농업의 주요 차이점은 다음과 같다.

농장을 다르게 바라본다: 바이오다이나믹 농업에서 농장(또는 소유자)는 자체적인 정체성을 가지며, 자체적으로 자립하는 유기체로 간주된다. 그렇기 때문에 바이오다이나믹 농장이 수행하는 근본 원칙은 외부 공급업체의 사료나 비료를 구입할 필요가 없는 닫힌체계이거나 자연적인 공급력을 넘어 확장된 체계이다. 자세한 내용은 여기로 들어가, 바이오다이나믹으로 전환하는 방법에 대해 읽으시오."

"퇴비가 왕이다: 바이오다이나믹 약초 조합제와 함께 직접 만든 퇴비(나 분뇨) 증폭제를 사용하는 게 필수이며, 이는 바이오다이나믹 농법의 독특함이다. 자세한 내용은 여기를 참조하라."

"바이오다이나믹 농민들은 농장을 지원하기 위해 약초 살포 도구들을 지니고 있다: 땅과 작물의 건강과 활력을 향상시키기 위한 바이오다이나믹의 약초와 미네랄 조합제의 사용은 바이오다이나믹 농업의 고유한 것이다. 자세한 내용은 여기를 들어가서 보라."

"바이오다이나믹 농민은 재배 달력을 사용할 수 있다: 의무사항은 아니지만 파종과 재배 시기 등을 조정하기 위해 바이오다이나믹 천체력을 자주 참고한다. 자세한 내용은 여기를 참조하라."

"바이오다이나믹 농민들을 그들의 소에거 뿔을 떼지 않는다: 뿔을 뗀 소는 데메테르(바이오다이나믹) 인증에서 금지되어 있다. 유기인산 살충제를 사용해 양의 옴을 통제하는 것도 마찬가지이다."

그렇다면, 바이오다이나믹에선 왜 소뿔을 중요한 농자재로 활용하는가? 그들의 설명을 보자.

"왜 소의 뿔이 중요한가?

대부분의 소 품종은 자연적으로 뿔을 형성하며, 뿔은 계속 자라서 전반적인 건강에 기여한다. 우리의 손가락처럼 소의 뿔은 소의 개성을 나타내며, 단순히 머리에 달려 있는 것 이상의 의미가 있다. 뿔이 손상되거나 제거되었을 때 볼 수 있는 것처럼, 거기엔 피가 흐르고 있는 감각기관일 뿐만 아니라 그곳을 통해 공기가 순환할 수 있도록 소의 부비동과 연결되어 있다. 따라서 소의 뿔은 소의 건강과 소화 및 신진대사의 질에 미묘하지만 중요한 기여를 한다. 그리고 물론, 소의 소화기관은 농장의 비옥도를 구축하기 위한 특별한 힘이 있기에 소의 분뇨는 매우 가치가 있다. 바이오다이나믹에서는, 따라서 우린 소의 뿔이 거대한 기능적, 정신적 중요성을 지니고 있다고 이해한다. 인도 같은 나라에서는 자연스럽게 나타나는 인식이다. 이것이 우리가 소의 뿔을 절대로 제거하지 않는 이유이다. 그래서 우리는 소의 뿔을 이용해 거름(500) 증폭제를 준비한다. 우유에 알러지가 있는 사람도 바이오다이나믹의 뿔이 있는 소에서 짠 저온살균 우유는 안전하게 마실 수 있다는 증거가 있다.

뿔이 있는 소는 더 자각이 있고 사료를 식별한다. 뿔은 ... 그들의 독특한 형태는 동물의 신진대사를 통해 방출되는 생명력의 소산을 막는 능력을 지니고 있다. 이들이 다시 반사되어, 또 한 번 소화되어 동물의 배설물에 포함된다. -Biodynamics in Practice, Tom Petherick, Rudolf Steiner Press, 2010에 인용된 <뿔이 있는 소의 우유는 더 잘 소화가 된다>는 Paul Hatch의 글에서."

-이렇게 짧은 설명만으로 이해하기 어려운 면이 있지만, 대략 소의 뿔은 단순한 기관이 아니라 신비한 힘을 지니고 있다고 생각하는 것 같다. 소의 뿔은 도대체 어떤 힘을 지니고 있는 걸까? 고대의 사람들도 이와 유사한 사고를 하고 있던데 그와 맥이 닿아 있는 생각일 것 같다. 그래서인지 유럽의 바이오다이나믹과 관련한 데메테르 인증에서는 늘 자신들은 소뿔을 자르지 않고 소를 사육한다고 강조한다. 그 말은 곧, 일반적인 농가에서는 소의 뿔을 잘라 좁은 공간에서 서로 상처를 내거나 하는 일을 막고 있다는 뜻일 것이다. 유럽의 소는 우리의 소와 달리 뿔이 옆으로 퍼지고 큰 품종이 꽤 있어서 이런 사육방법을 선택한 것이 아닐까 하는 생각이 드는데, 아무튼 소를 온전히 뿔을 유지하도록 하면서 사육한다는 걸 계속해서 강조한다. 그리고 그 소뿔에 신비로운 힘이 깃들어 있기에 그걸 이용해 퇴비 증폭제를 만들어 사용한다고 한다. 그 신비로운 힘은 무엇일까? 그 힘의 효과는 어떻게 입증할 수 있는 걸까? 단순히 퇴비를 잘 만들어 넣었기 때문이 아니라 소의 뿔을 이용해 증폭제를 만들었기 때문에 더 효과가 있는 것일까? 그를 입증하거나 조사한 자료는 없을지 더 뒤져 보아야겠다. 내 짧은 실력으로 그런 걸 찾을 수 있는지는 모르겠지만.

다음으로 바이오다이나믹에서만 내세우는 독특한 농자재인 조합제에 대해 살펴보자.

<상황에 따른 바이오다이나믹 조합제: 조합제 작업에 대한 개별적 접근법. 세계의 사례 연구>란 과학적 보고서가 있다고 한다. 전 세계에 있는 14명의 조합제 책임자를 소개하고, 그들이 위치한 개인적, 사회적, 자연적 환경의 맥락에서 바이오다이나믹의 조합제를 만드는 과정을 설명하는 내용인데, 자세한 건 여기를 들어가서 볼 수 있다. http://www.sektion-landwirtschaft.org/fileadmin/landwirtschaft/Präparate/The_biodynamic_preparations_in_context_web.pdf 

하지만 여기에서도 어떤 사람들이 어느 조건에 처한 농장에서 어떤 과정으로 조합제를 만들어서 쓴다는 사례만 나열되어 있지, 그것이 왜 그런 효과를 가지고 어떤 차이가 있는지에 대해 조사하거나 연구한 결과를 제시하지는않는다. 그래서 여전히 목이 마르다.

검색을 하다가 이런 논문도 발견했다. 1999년에 일반 관행농과 유기농업, 또는 생명역동농업이 경제성에서 어떠한 차이를 보이는지 조사한 논문이다. 다음을 누르면 내려받을 수 있다... http://bit.ly/2oGixCP

이 논문을 보면...

바이오다이나믹이든 유기농업이든 생산성은 일반 관행농에 비해서 떨어진다는 점, 

그러나 그 생산물의 부가가치를 얼마나 높여주는 정책 등이 실행되느냐에 따라 경제성에서 우위를 보인다는 점, 

하지만 뉴질랜드는 관행농에 비해 심할 정도로 뒤떨어진다는 점이 흥미로웠다.

아무튼 바이오다이나믹 농업이라고 해서 무언가 획기적으로 생산성을 높여주는 건 아니고, 이른바 나름 고품질의 농산물을 생산함으로써 그에 대한 더 높은 부가가치를 획득하여 경제성을 확보한다는 사실을 알 수 있다.

이제 마지막으로 바이오다이나믹만의 독특한 천체 달력에 대해 살펴보자. 

"우리의 지구에서의 삶은 태양과 달에 의존하고 있으며, 시간이 시작된 이래로 둘 다 인류에게 심오한 상징적 중요성을 지니고 있다. 달의 중력에 의해 계절이 변화하고 식물이 성장(만이 아니라 동물과 인간의 행위도)한다는 내용이 고대부터 기록되어 왔다. 바이오다이나믹은 이러한 미묘한 우주의 힘을 인지하고, 성장 주기 내내 그와 협력한다. 이는 사람들이 '달에 따라 심는다'고 표현하는 것을 의미한다.

Maria와 Matthias 및 다른 사람들이 달과 행성, 별자리가 식물의 성장에 미치는 영향에 관하여 지난 40년간 진행한 연구한 연구결과에 따라, Maria Thun 바이오다이나믹 달력이란 연간 천체 달력이 출간되었다. 이것은 바이오다이나믹 농민, 재배자, 텃밭 농부 및 여러 사람들이 작물을 심고, 재배하고, 수확하는 데 길한 시기를 결정하는 데활용된다. 여기의 온라인 상점에서도 구입할 수 있다. 

우리의 재배에 달을 지침으로 활용함으로써, 우리는 각 작물이 제공할 잠정적 약속을 자극하려 시도하고 있다. 때때로 우린 시간과 날씨의 더 즉각적인 제약 때문에 타협해야 하지만, 우리는 이러한 우주의 미묘한 리듬에 더 가까이 맞춰 일할수록 이러한 결과가 더 잘 나타남을 발견했다. -<Working with the Moon, in Fern Verrow>, Jane Scotter와 Harry Astley, published by Quadrille, 2015

바이오다이나믹의 달력은 어떻게 작동하는가?

매달 달은 12개의 별자리를 차례로 이동한다. 이는 달의 항성주기라고도 하며, 바이오다이나믹 달력의 기초를 형성한다. 달이 차고 이우는(회합) 주기가 달의 리듬으로 가장 잘 알려져 있지만, 그건 이 달력에서 작은 부분을 담당할 뿐이다.

고대부터 12궁도 별자리는 각각 땅, 물, 바람, 빛이란 4가지 원소와 관련되어 있었다. 3개의 별자리가 각각의 요소에 연결되어 있으며, 각각의 요소는 식물의 부분과 관련이 있다. 따라서 땅은 뿌리, 물은 잎, 바람은 꽃, 빛은 과실이다. 

예를 들어, 땅근의 파종이나 수확은 땅-뿌리의 날에 하고, 상추는 물-잎의 날에, 콩과 사과는 빛-과실의 날에, 화훼나 브로콜리는 바람-꽃의 날을 선택해야 한다. 그 영향력은 토양이 동요하거나 바이오다이나믹 조합제를 사용했을 때 가장 효과적이다. 그러므로 재배 및 파종과 수확에 적합한 시기를 결정하는 것이 중요하다.

-여기서 한 가지 좋은 단서를 얻었다. 바이오다이나믹의 천체 달력이 어떤 원리로 작동하는 것인지 말이다. 달이 12궁도를 이동하는 걸 기준으로, 각각의 궁도가 연결된 4원소와 그에 관련되어 있는 식물의 부분을 기준으로 어떤 작물이나 농사일을 행하는지 결정한다는 것이다. 땅, 바람, 물, 불이 각각 세 개의 궁도와 연결되어 있고, 달이 그날 어떤 궁도에 위치하느냐에 따라 해당되는 작물과 관련된 일을 하는 것이 좋더라는 이야기. 그것이 과학적으로 어떤 효과가 있는지는 물론 아직 밝혀지거나 하지 않았겠지. 진짜 효과가 있을까? 그저 믿음일 뿐일까? 궁금한 것이 더 생겼다. 

이상으로 간략하게 바이오다이나믹 농법, 즉 생명역동농법에 대해 알아보았다. 바이오다이나믹 농법만으로 이에 대해 평가하기는 나도 제대로 이해하지 못했으니 어렵다. 그 대신 유기농업이란 비교대상과 함께 견주어 이해하자면 이렇다. 유기농업이 제도의 틀로 들어오기 위해 어떠한 원리에 의해 어떠한 방식을 활용하는지 과학적 수단을 통해 설명되어 있는 것이라면, 바이오다이나믹 농법은 우린 유기농업과 비슷하지만 그와 달리 더 고차원적인 형이상학적이고 정신적인 측면이 가미된 농법이기에 유기농업과 다르다는 점을 강조하고 있다는 걸 볼 수 있다. 그래서 여전히 신비적이고 이해하기 어려운 측면이 많이 남아 있으며, 바이오다이나믹에서는 그걸 굳이 과학적으로 해명하려고 시도하지 않는 모습이다. 각종 퇴비 증폭제며 약초의 조합제나 농사일의 시기를 정하는 천체 달력은 또 어떻게 설명할 수 있으며, 그 효과는 어떠한 원리에 따라 작동하는 것인가? 이에 대한 명확한 답을 내놓지 않는 이상, 바이오다이나믹은 지금처럼 계속 소수의 매니아층을 형성하며 비밀종교처럼 운영될 것 같다는 느낌이 든다. 물론 그 지지층에게는 절대적인 믿음을 주며 신봉될 것이고 말이다.

샌프란시스코에서 남쪽으로 90마일 떨어진 왓슨빌에 있는 농장은 비틀즈의 히트곡 “Strawberry Fields Forever”에서 영감을 받은 것처럼 보일지 모른다. 겨울철에 긴 검은 비닐로 덮인 흙은 이듬해 딸기를 심을 두둑이다. 농민들은 여기를 클로로피크린 같은 화합물로 훈증소독한다. 이 물질은 미국 환경보호청과 캘리포니아 농약규제부에서 모두 대기오염 물질로 지정되어 있다.

이 지역에서는 딸기를 해마다 심기 때문에 딸기 재배농들은 딸기를 숙주로 삼는 verticilium 같은 토양 매개 균류 질병을 통제하고자 이런 물질에 의존하고 있다. 그러나 유기농 농부인 하비에르 자모라Javier Zamora 씨는 다른 전략을 취한다. 

“난 딸기를 심은 뒤에는 늘 다른 종류를 심어요”라고 한다. 그의 JSM 유기농 농장은 5년 만에 1800평에서 12만 평으로 확장했다. “난 보통 딸기를 심은 직후에는 브로콜리를 심고, 3년 동안은 감자나 토마토, 가지 같은 건 심지 않아요. 그러한 작물들은 딸기와 똑같은 질병의 숙주거든요.” 이러한 작물의 다양화가 모든 병해충을 없애는 건 아니지만, 농산물에 해를 입히지 않고 관리하기 쉽게 만든다. 또한 토양 매개 질병을 줄여준다고 믿고 있다. 

꼼꼼하게 돌려짓기 계획을 짜는 일 외에도, 자모라 씨는 딸기 두둑 끝에 금잔화를 사이짓기하고 그들 사이에는 라벤더 같은 꽃이 피는여러해살이 식물을 심는다. 

자모라 씨는 “모든 꽃이 익충들에게 이로울 겁니다. 또 어떤 건 내가 시장에 팔 수도 있죠”라고 한다. 멕시코 미초아칸에서 이민을 온 자모라 씨는 유기농업을 추구하는 Agriculture and Land-Based training Association (ALBA) 프로그램에 참여하기 전인 43세에 지역사회 대학에 입학했다. 그는 자신의 성공을 잘 짜인 작부계획과 토양의 건강에 관심을 쏟은 덕이라고 한다. 자모라 씨는 “나처럼 매우 다양화된 농사를 지으려면, 자기 농사에 빠삭해져야 해요. 난 벌써 2018년에는 어디에 딸기를 심을지 계획해 놓았어요”라고 한다.

‘먼 유전적 사촌’을 농사를 개선하는 데 활용

자모라 씨는 자신의 돌려짓기를 계획하는 한편, 버클리에서 북쪽으로 두 시간 떨어진 곳의 박사후과정 연구원은 돌려짓기가 해충 통제에 더 나은지를 알아보고자 식물을 다양화하고 작물을 돌려짓기하는 농장의 사례들을 연구한 결과를 분석하고 있다. 최근 켄터키 대학의 조교수로 고용된 데이비드 공티에David Gonthier 씨는 작물의 돌려짓기가 병해충의 순환을 깨뜨릴 뿐만 아니라, 토양의 건강을 개선시키고, 영양 균형을 관리하며 보수력을 향상시키는 효과적인 도구임을 확신한다. 이의 혜택은 생태학자들이 아이오와부터  온타리오에서 행한 최근의 연구가 뒷받침한다. 

생태학의 논문에서는 작물의 다양성이 일반적으로 좋다고 확고하게 언급하지만, 정확하게 돌려짓기하는 작물에 집중하여 농민에게 도움이 되는 연구는 매우 드물다. 이 격차를 해소하기 위하여, 버클리와 산타크루즈의 캘리포니아 대학에 다닌 공티에와 그의 동료들은 참여형 연구와 농장의 지리정보시스템 지도 제작 및 "계통학"이라 부르는 진화 관련성의 측정을 결합시킨 새로운 방법을 개발했다. 

공티에 씨는 진화의 과정에서 공통의 조상으로부터 가지가 뻗어나온 다양한 식물의 과를 지닌 생명의 나무를 상상하라고 설명한다. 이론적으로 더 먼 식물의 사촌은 똑같은 작물 병해충의 숙주가 될 가능성이 적다. 이것이 일부러 해충이 서식하는 걸 방해하도록 작물의 돌려짓기를 설계하는 자모라 씨 같은 농민에게 강력한 도구가 될 수 있는 이유이다. 그런데 이러한 식물이 얼마나 먼 사촌이어야 하는가?

생태학자는 생물학적 해충 통제에 초점을 맞추기에, 공티에 씨는 네이처 지에 실린 캘리포니아 대학 산타크루즈의 생태학자  그렉 길버트Greg Gilbert와 잉그리드 파커Ingrid Parker의 2015년 논문을 읽고는 흥미를 일으켰다. 그들은 초지에 대해 연구했는데, 더 먼 사촌으로 더 많이 집중되어 있는 -또는 계통학적 다양성- 식물 군락이 질병의 수준도 더 낮았다는 걸 밝혔다. 공티에는 길버트와 파커와 연락해서 이 원리가 농장에서도 성립하는지 보기 위해 그들의 방법론을 모방해도 되는지 물었다. 

공티에 씨는 진화의 다양성이 돌려짓기가 더 잘 작동하는지 설명하는 데 도움이 될 수 있는지 살피고자 기존의 작물 돌려짓기에 대한 연구를 분석하며 작업을 시작했다. 그러나 대부분의 연구가 소규모 실험밭에서 실시되었다는 걸 알았고, 공티에 씨는  그 결과가 농장 규모의 생태계에서는 어떠할지 추정하지 못했다. 그래서 그는 자모라 씨를 포함한 농민들과 함께 협력하기 시작했다.  

캘리포니아 북부에 있는 27명의 딸기 농민과 함께 작업을 진행한 콩티에 씨와 연구진은 현재 전체 농장 규모로 "딸기와의 진화적 거리"에 따라 색깔을 달리하는 작물다양성의 지리정보시스템 지도를 개발하고 있다. 그 과정에서 그들은 연구자료를 생성하는 일만이 아니라, 적합한 관리를 위한 시각화 도구를 만드는 일도 농민과 공동으로 하고 있다.

연구에 참여하는 농민들은 공티에 씨와 그 연구진이 수집한 자료에 자신이 관찰하고 목격한 자료를 지도에 표기하고, 여러 작물의 조합이 환경에 어떠한 영향을 미치는지 비교하기 위하여 자기 농장의 진화적 다양성을 그래픽으로 표시할 수 있다. 또한 그 지도는 생태학적, 경제적 적소를 모두 채우는 작물에 관하여 농민과 연구자 들 사이에 활발히 대화하도록 만들었다. 예를 들어, 자모라 씨가 재배하고 있는 다양한 장식용 꽃들은 그의 농사에 생물다양성과 새로운 고부가가치 작물을 모두 더하고 있다. 

다양성을 넘어, 전체 생태계에 적용

공티에 씨는 농민에게 즉각적인 혜택을 주는 것을 넘어, 농장에 더욱 기능적인 생물다양성을 장려하는 일이 식단의 다양성과 식량안보를 향상시킬 수 있다고 믿는다. 그리고 많은 다양한 종류의 작물을 재배하는 것이 대규모 환경 문제를 해결하는 데 기여할 수 있다고 생각한다. 

해충을 저절로 더 잘 통제하도록 농민이 농장의 생태계를 설계하여 농약의 사용을 줄일 수 있다면, 토양과 수질과 농촌 지역사회에 영향을 미치는 독성 물질의 부담을 크게 줄일 수 있을 것이다. 또 향상된 생물다양성이 기후변화에 대한 탄력성을 개선하면서 농민을 도울 수도 있다. 새로운 병해충이 기온의 상승과 강수 패턴의 변화와 함께 나타날 수 있기 때문이다. 또한 공티에 씨는 지리정보시스템 지도가 식물이 어떻게 양분을 사용하는지부터 적절하게 거름을 주고 수분매개자를 유인하는 일까지 자기 농장의 상태 등을 살피려는 농민을 도울 것으로 예상한다. 

공티에 씨는 농민들이 다양한 작부체계를 넘어 대규모 단작을 선택하는 건 보통 농업 부문의 정치경제적 결과물이라고 강조한다. 공티에 씨는 무엇을 돌려짓기하는 것이 이상적인지 알아내기 위해 자모라 씨와 같은 농민들과 함께 작업하면서, 앞으로 나아가 그러한 장애물을 넘기 위하여 사회학자들과 협력할 계획이다. 왜냐하면 —비틀즈에겐 외람되지만— 딸기밭은 영원하지 않을 것이기 때문이다. 

http://civileats.com/2017/04/03/mapping-the-benefits-of-farm-biodiversity/

INTRODUCTION

Terpenoids represent the largest and structurally the most diverse group of volatiles released by plants. Biologically, a wide array of terpenoids can enable plants to interact with other organisms, such as insects, pathogens and neighbouring plants (Kant et al., 2004; Mercke et al., 2004; Kappers et al., 2005; Cheng et al., 2007a, b). Terpenoids are emitted either constitutively or induced in response to biotic (Dudareva et al., 2006, 2013; Unsicker et al., 2009; Rasmann et al., 2012) and abiotic (Gouinguené and Turlings, 2002; Loreto and Schnitzler, 2010) stresses.

Attack by insects induces plants to emit a blend of volatile organic compounds (VOCs). Terpenoids are important members of the class of herbivore-induced plant volatiles (HIPVs) (Gershenzon and Dudareva, 2007; Mumm et al., 2008). Some terpenoids serve as repellents (Laothawornkitkul et al., 2008; Unsicker et al., 2009; Maffei, 2010), while others function in indirect plant defence by attracting arthropods that prey upon or parasitize herbivores (Kessler and Baldwin, 2001; Rasmann et al., 2005; Schnee et al., 2006). Additionally, terpenoids are produced in response to oviposition and are involved in the attraction of egg-parasitizing insects (Conti et al., 2008; Büchel et al., 2011; Tholl et al., 2011; Hilker and Fatouros, 2015).

In addition to their roles in direct and indirect defences, plant terpenoids, along with other HIPVs, such as green leaf volatiles (GLVs), serve as airborne signals that can be perceived by undamaged systemic parts of the same plant (Frost et al., 2007; Heil and Silva Bueno, 2007) and by neighbours (Karban et al., 2000). In response to perceived volatile signals, plants express defence genes and synthesize secondary metabolites (Shulaev et al., 1997; Arimura et al., 2000b; Sugimoto et al., 2014) or prime their defences against pests (Engelberth et al., 2004; Heil and Kost, 2006; Ton et al., 2006). Although primed plants do not show any trait of resistance, they become prepared to respond more rapidly and more intensely when attacked (Conrath et al., 2006; Heil and Ton, 2008).

The synthesis of terpenoids can be altered by numerous biotic and abiotic factors (Owen and Peñuelas, 2005; Peñuelas and Munné-Bosch, 2005; Brunetti et al., 2013). Among such influencing factors is the formation of arbuscular mycorrhiza (AM), defined as a symbiotic association of plant roots with soil fungi belonging to the phylum Glomeromycota. Arbuscular mycorrhizal fungi are heterokaryotic, obligate symbionts that confer on plants multifarious benefits, like improved access to nutrients and water and enhanced resistance to biotic and abiotic stresses (Finlay, 2008; Smith and Read, 2008; Miransari, 2010; Ruiz-Lozano et al., 2012; Evelin et al., 2013). In return for such colossal benefits, the fungus obtains carbon from the plants (Smith and Gianinazzi-Pearson, 1988; Smith and Read, 2008). Arbuscular mycorrhiza interconnects plants by means of an extensive subterranean hyphal network. This network is specialized for nutrient (primarily phosphate) and water uptake (Miller et al., 1995). The bidirectional exchange of nutrients between the symbionts takes place at highly branched intracellular structures called arbuscules, which are formed in the inner cortex of the plant root by the mycobiont (Harrison, 2005; Parniske, 2008). This interaction plays a crucial role in plant ecosystem functioning, as more than 80 % of the terrestrial plant species rely on AM fungi for their mineral nutrition (Smith and Read, 2008).

The formation of AM changes the physiology and ecology of the plant. Arbuscular mycorrhiza potentially strengthens both direct and indirect plant defence systems (Pozo and Azcón-Aguilar, 2007; Jung et al., 2012; Borowicz, 2013) by altering the secondary metabolism of the plant (Hohnjec et al., 2005; Walker et al., 2012). Formation of AM has been demonstrated to change the concentration and composition of terpenoids (Copetta et al., 2006; Khaosaad et al., 2006; Kapoor et al., 2007; Rapparini et al., 2008). This alters the plant’s attractiveness and also the insect’s behaviour (Schausberger et al., 2012; Babikova et al., 2014a; Shrivastava et al., 2015). Cascading effects on higher trophic levels have also been reported (Gange et al., 2003), as have indirect effect on predators and parasitoids of herbivores (Gange et al., 2003; Guerrieri et al., 2004; Laird and Addicott, 2007). Consequently, increased knowledge of the mechanisms that influence production of terpenoids in AM plants will make important contributions to the biocontrol and integrated management of pests.

In this review, readers are first introduced to the terpenoids that contribute to HIPVs, and their synthesis in the plant cell. The review emphasizes the role of terpenoids in plant defence against herbivorous insects (Fig. 1) and discusses their probable role in airborne signalling within the plant and to nearby plants. It then focuses on the significance of terpenoids in AM-mediated reinforcement of direct and indirect defences against herbivory (Fig. 2), further discussing various mechanisms underlying changes in the concentration and composition of terpenoids in mycorrhizal plants. Finally, it outlines the prospects for bioengineered terpenoid-producing plants and AM symbiosis in the sustainable management of pests in agricultural systems.

TERPENOIDS IN HIPVS

Terpenoids are one of the important constituents of volatiles that are released by plants in response to herbivore attack (Gershenzon and Dudareva, 2007; Mumm et al., 2008). They are low molecular weight compounds derived from the basic five-carbon building blocks of isopentenyl diphosphate (IPP). The key players among the terpenoid volatiles that significantly contribute to HIPVs are monoterpenes (C10), sesquiterpenes (C15) and homoterpenes such as 4,8-dimethylnona-l,3,7-triene (DMNT) and 4,8,12-trimethyltrideca-1,3,7,11-tetraene (TMTT) (Leitner et al., 2005; Arimura et al., 2008; Mithöfer and Boland, 2012). Isoprene (2-methyl-1,3-butadiene), although not produced by many plants, has also been demonstrated to play an important role in defence against insect herbivory (Laothawornkitkul et al., 2008).

There are two pathways for the production of terpenoids: the cytoplasmic mevalonate (MVA) pathway and the plastidial 2-C-methyl-d-erythritol 4-phosphate (MEP) pathway (Aharoni et al., 2005; Rodríguez-Concepcion, 2006; Cheng et al., 2007a). Both pathways generate universal precursors for terpenoid synthesis from IPP and its isomer dimethylallyl diphosphate (DMAPP). While monoterpenes are synthesized via the MEP pathway, sesquiterpenes are produced by the MVA pathway. In contrast to the conventional allocation, which suggests the MVA and MEP pathways are strictly independent, there is emerging evidence that the two pathways cross-talk by allowing IPP to shuttle between different compartments (Piel et al., 1998; Bick and Lange, 2003; Bartram et al., 2006; Rodríguez-Concepcion, 2006). However, it has been found that ∼80 % of the IPP derived from the MEP pathway contributes to sesquiterpene biosynthesis following herbivory (Bartram et al., 2006; Arimura et al., 2008).

Condensation of C5 units gives rise to all-trans or all-cis prenyl diphosphate precursors that are converted by the terpene synthase (TPS) enzymes of different subfamilies into acyclic, mono-, bi- or tricyclic monoterpenes, sesquiterpenes or semivolatile diterpenes (Chen et al., 2011). Terpene synthases are generally multiproduct enzymes, and thus even a single TPS can significantly enhance the diversity of terpenoids (Gershenzon, 1994; Tholl, 2006; Arimura et al., 2008). The primary terpene skeletons may be further modified through secondary enzymatic reactions, such as dehydrogenations, hydroxylations, methylations and acylations (Dudareva et al., 2006).

Some terpenoids, such as β-ionone, are produced not directly from IPP, but instead from tetraterpenes such as carotenoids, by carotenoid cleavage dioxygenases (Dudareva et al., 2013). Homoterpenes such as DMNT and TMTT are synthesized by oxidative degradation of the sesquiterpene (3S)-(E)-nerolidol and the diterpene geranyl linalool by cytochrome P450 enzymes (Arimura et al., 2009; Maffei, 2010).

TERPENOIDS IN DEFENCE AGAINST HERBIVORY

Direct interaction

Terpenoids can serve as repellents and reduce larval feeding and oviposition by herbivores (De Boer et al., 2004; Laothawornkitkul et al., 2008; Unsicker et al., 2009; Maffei, 2010). For example, linalool (a monoterpenoid) and (E)-β-farnesene (a sesquiterpene) produced by plants repel herbivores and aphids, respectively (Aharoni et al., 2003; Unsicker et al., 2009; Maffei, 2010). Although the exact mechanisms by which terpenoids affect insect pests are not known, probable processes include the inhibition of ATP synthase, alkylation of nucleophiles and interference with moulting (Langenheim, 1994). Terpenoids such as α-pinene and β-pinene have been shown to disturb the nervous system in insects by inhibition of acetylcholinesterase (Yeom et al., 2012).

Indirect above-ground interactions

Terpenoids emitted as a result of herbivore attack have an important role in a plant’s indirect defences, attracting predators or parasites of herbivores and facilitating location of the attacked plants (Heil, 2008). For example, infestation of lima bean leaves by spider mites (Tetranychus urticae) triggers the de novoproduction of terpenoids such as (E)-β-ocimene, linalool, DMNT and TMTT (Dicke et al., 1990, 1999; De Boer et al., 2004; Shimoda et al., 2005), which lure the predacious mites (Phytoseiulus persimilis) that prey on spider mites (Takabayashi and Dicke, 1996). The volatiles from spider mite-infested lima beans, treated with fosmidomycin (an inhibitor of the MEP pathway) were less attractive to the predatory mites than those from infested control plants, indicating the significance of terpenoids in indirect defence (Mumm et al., 2008).

The high chemical diversity within HIPV mixtures complicates identification of the compound(s) actually responsible for signalling herbivore enemies. However, it has been demonstrated by investigation of individual compounds that terpenoids such as the homoterpene TMTT can attract predatory mites (De Boer et al., 2004). Genetic engineering for enhanced ｅxpression of genes encoding enzymes for the formation of terpenoids has ascertained the role of individual compounds in tritrophic interactions. Transgenic Arabidopsis thaliana overexpressing strawberry nerolidol synthase, a TPS, attracted more predatory P. persimilis mites (Kappers et al., 2005). Similarly, overｅxpression of a corn TPS gene (TPS10) in A. thalianaaugmented the attractiveness of these transgenic plants to the parasitic wasp Cotesia marginiventris (Schnee et al., 2006). Interestingly, changes in HIPV blends emitted at different times can impact the interactions among a plant, its herbivores and their parasitoids, and stimulate different preferences for herbivores and their parasitoids (Mathur et al., 2013; Pashalidou et al., 2015). The generalist Spodoptera littoralis preferred undamaged Brassica juncea plants, whereas its parasitoid (C. marginiventris) preferred 48-h damaged plants (Mathur et al., 2013). In Brassica nigra, parasitoid wasps (Cotesiaglomerata) were attracted to plants infested with eggs just before and shortly after larval hatching of Pieris brassicae (Pashalidou et al., 2015). The authors have correlated this preference to temporal changes in the blend of HIPVs (terpenoids).

Response to oviposition

Plants may respond to herbivore egg deposition and activate defences before actual feeding injury is initiated, which might be a successful tactic to reduce impending herbivory (Hilker et al., 2002; Mumm and Hilker, 2006; Pashalidou et al., 2015). Analogous to HIPVs, plant volatiles induced specifically by insect oviposition are termed oviposition-induced plant volatiles (OIPVs) (Hilker and Fatouros, 2015). Terpenoids are important members of the class of OIPVs (Conti et al., 2008; Tholl et al., 2011). The OIPV-specific terpenoids attract egg parasitoids (Wegener and Schulz, 2002; Mumm and Hilker, 2005; Büchel et al., 2011). Intriguingly, the attractiveness of egg-laden foliage to the egg parasitoid has been related to an increase in transcription levels of sesquiterpene synthase (Köpke et al., 2010; Beyaert et al., 2012). Oviposition on Pinus sylvestris needles by the sawfly Diprion pini induced both local and systemic emission of terpenoid volatiles (Hilker et al., 2002; Mumm and Hilker, 2006). This response was specific to oviposition, and could not be induced by artificial wounding (Hilker and Fatouros, 2015). However, volatile cues to attract egg parasitoids have not yet been identified.

Response to below-ground infestation

Below-ground VOC patterns are generally distinct from volatiles released from above-ground plant tissues (Peñuelas et al., 2014). Terpenes are the most prominent VOCs emitted from below-ground tissues (Rasmann et al., 2005; Ali et al., 2011; Palma et al., 2012; Peñuelas et al., 2014), and among these sesquiterpenes are the compounds that show the greatest diffusion in the soil (Hiltpold and Turlings, 2008). Terpenoids have been shown to play a crucial role in the specificity of below-ground tritrophic interactions (Rasmann and Turlings, 2008). The most well-studied example is the induction of (E)-β-caryophyllene by maize roots infested by larvae of the leaf beetle Diabrotica virgifera virgifera, which attracted the entomopathogenic nematode Heterorhabditis megidis (Rasmann et al., 2005). on the other hand, (E)-β-caryophyllene also served as an attractant aiding D. virgifera larvae to identify a susceptible host (Robert et al., 2012). one possible explanation for the contradictory observations in the above studies is that as maize roots only emit (E)-β-caryophyllene (Hiltpold and Turlings, 2008), it can be presumed that the entomopathogenic nematode H. megidis has developed an adaptation to take cues from the (E)-β-caryophyllene emitted by maize roots for efficient prey-searching.

Multiple herbivore infestations

In nature, plants are generally infested by two or more herbivore species, either concurrently or serially. However, most of the studies in this area have been conducted on single-herbivore attack under controlled conditions. Infestation by two or more insect species causes complex variations in volatile profile, and cannot be predicted on the basis of observations on single herbivores. When two or more herbivores co-infest, the effects may be negative or additive, or one type of herbivore takes priority. For example, concurrent occurrence of herbivory above- as well as below-ground by S.littoralis and D. virgifera, respectively, negatively influenced tritrophic signalling due to decreased (E)-β-caryophyllene production by maize roots (Rasmann and Turlings, 2007). This may be explained by reduced availability of a C source required for the synthesis of the terpenoid precursors. on the other hand, HIPVs emitted by lima beans and pepper plants infested by two herbivore species attracted more predatory mites and predatory mirid bugs, respectively, compared with volatiles emitted by plants infested by either herbivore separately (Dicke et al., 2009). Furthermore, most studies are performed under highly controlled conditions, which impedes application of the results in natural environments. Thus, a major challenge is the development of experimental designs that consider the ecological reality of infestations.

AIRBORNE SIGNALLING TO NEIGHBOURING PLANTS AND SYSTEMIC PARTS OF THE SAME PLANT

The airborne volatile signals from herbivore-damaged plants (emitters) enable nearby conspecific and heterospecific undamaged plants (receivers) to foresee the impending arrival of herbivores and tailor their defence accordingly (Baldwin and Schultz, 1983; Arimura et al., 2000a; Engelberth et al., 2004; Karban et al., 2006; Heil and Silva Bueno, 2007; Ramadan et al., 2011). Herbivore-induced plant volatiles serve as external signals for within-plant communication, and elicit a defence response in systemic parts of the affected plant (Karban et al., 2006; Frost et al., 2007; Heil and Silva Bueno, 2007; Park et al., 2007; Das et al., 2013). Damaged leaves immediately release VOCs and communicate more quickly with leaves located nearby that are not directly connected by vasculature (Heil and Ton, 2008). Plants may react to the signals connected with the presence of herbivores by upregulating defence genes (Arimura et al., 2000b), leading to increased production of defence-related metabolites such as phytohormones, proteinase inhibitors, terpenoids and/or extrafloral nectar (Tscharntke et al., 2001; Engelberth et al., 2004; Kost and Heil, 2006; Frost et al., 2008a; Blande et al., 2010). These changes are ultimately translated into reduced herbivory and improved fitness of receiver (Karban and Maron, 2002; Kost and Heil, 2006; Muroi et al., 2011). The responses include a combination of priming and induced defences, according to the allocation cost of different classes of defence, with plants priming more expensive responses and inducing less costly metabolites, such as extrafloral nectar or HIPVs, to attract natural enemies of the herbivore (Kost and Heil, 2006; Frost et al., 2008b). Participation of volatiles in interplant below-ground interactions is not well elucidated (Schenkel et al., 2015; Delory et al., 2016). Whether VOCs emitted by roots in the rhizosphere can diffuse into the phyllosphere and convey signals to prime above-ground parts of the same plant is also not effectively documented (Erb et al., 2008).

ROLE OF TERPENOIDS IN AIRBORNE SIGNALLING

An important step in understanding the mechanistic foundations of airborne priming is the elucidation of the actual messengers. Green-leaf volatiles and terpenoids are two important components of HIPVs. Green-leaf volatiles, which are aldehydes, alcohols and esters resulting from lipoxygenase cleavage of fatty acids, account for the distinctive odour of damaged leaves (Paré and Tumlinson, 1999). Although evidence for GLVs as priming signals has been observed in several plant species (Farag and Paré, 2002; Ruther and Fürstenau, 2005; Ruther and Kleier, 2005; Kost and Heil, 2006; Sugimoto et al., 2014), reports on terpenoids have been variable. The role of volatile terpenes in plant–plant interactions was initially reported in lima bean, where terpenoids such as β-ocimene, DMNT, TMTT and linalool, released upon feeding of T.urticae, induced the ｅxpression of defence genes encoding lipoxygenase (synthesis of jasmonic acid) and the pathogenesis-related protein PR-2 (β-1,3-glucanase) (Arimura et al., 2000b). In maize, however, terpenoids were not associated with priming defence responses in the receiver plants (Ruther and Fürstenau, 2005).

Early events in the perception of volatile signals comprise an alteration of the plasma membrane potential (Vm) and an increase in cytosolic calcium ([Ca2+]cyt) (Zebelo et al., 2012). It was observed that GLVs such as (E)-2-hexenal, (Z)-3-hexenal and (Z)-3-hexenyl acetate induced stronger Vm depolarization and a greater increase in cytosolic calcium flux compared with terpenoids such as α-pinene and β-caryophyllene. These terpenoids induced a significant Vm depolarization with respect to controls, but did not exert any significant effect on [Ca2+]cyt homeostasis (Zebelo et al., 2012). Moreover, Vm depolarization was found to increase with increasing GLV concentration. Green-leaf volatiles are immediately released after damage and their release ceases within a few minutes of damage (Arimura et al., 2009), while the release of monoterpenes typically starts 24 h after attack (Dudareva et al., 2006; Pichersky et al., 2006). The emission of terpenoids is often systemic and extended (Paré and Tumlinson, 1999). These observations indicate that GLVs are better candidates than terpenoids for conveying airborne signals of herbivore attack. Further studies are required to identify the messengers (volatiles) involved in transmitting signals within and to nearby plants. The complementary approach of using plant mutants deficient in various components of HIPVs (GLVs or terpenoids) has enabled the role of individual compounds in plant–plant signalling to be deciphered (Baldwin et al., 2006). However, using this technique, Paschold et al. (2006) observed that neither GLVs nor terpenoids prime the ｅxpression of defence genes in Nicotiana attenuata. The role of various HIPVs as volatile priming signals has continued to be uncertain because in most studies healthy plants were treated with synthetic volatiles, a procedure that does not satisfactorily mimic the exact timing and concentrations of HIPV emissions in nature. Furthermore, genetic manipulation of plants for enhanced synthesis of HIPVs may result in several undesirable effects (Erb et al., 2015). As individual volatile compounds do not participate in plant–insect interactions in isolation, another key issue for exploration is the interactive effects of different VOCs in these interactions. Furthermore, techniques based on the limit of detection of terpenoids do not take into consideration the sensitivity of perception by biological systems (insects), and hence do not necessarily provide biologically useful information.

After herbivore departure, plants likely cease to release HIPVs that attract parasitoids (Puente et al., 2008). If emission were to continue, signals would deliver unreliable information to parasitoids, which would then be incapable of tracking their hosts. Receiver plants are not aware of how much later the herbivores will arrive, and therefore have no clues regarding how long the primed state should be maintained. However, very little is known about how receiver plants control the duration of the primed state, which is of importance in terms of the arrival time of herbivores. The molecular mechanisms involved in sustaining the primed state are also unresolved. Ali et al. (2013) demonstrated that the priming effect of HIPVs on resistance against herbivores is memorized and stored by plants through epigenetic regulation of DNA, with plants able to evoke this memory when attacked by herbivores. Treatment with HIPV was shown to result in demethylation of cytosine sites in the promoter region of a herbivore-responsive gene for Bowman–Birk-type trypsin inhibitor (TI). Further experiments are required to substantiate understanding of the epigenetic control of airborne signalling between plants.

ARBUSCULAR MYCORRHIZA AND HERBIVOROUS INSECT RESISTANCE

Arbuscular mycorrhizal fungi are reported to affect the performance of herbivores (Gange and West, 1994; Vicari et al., 2002; Pozo and Azcón-Aguilar, 2007; Gehring and Bennett, 2009; Borowicz, 2013). Arbuscular mycorrhiza symbioses adversely affect root-feeding insects, while their effects on leaf-feeding insects are variable (Pozo and Azcón-Aguilar, 2007; Gehring and Bennett, 2009; Borowicz, 2013). The extent of protection also changes with the feeding style of the attacking herbivore. Arbuscular mycorrhiza symbiosis seems to benefit phloem-sucking insects (aphids) (Gange et al., 1999; Koricheva et al., 2009), while effects on chewing and leaf-mining insects are largely adverse (Gange and West, 1994; Vicari et al., 2002; Hoffmann et al., 2009); counter-examples, however, also exist (Babikova et al., 2014b; Shrivastava et al., 2015). This considerable variation can be ascribed to some extent to the species (plant, fungus and herbivore) involved in the tripartite interactions (Bennett and Bever, 2007; Gange, 2007; Leitner et al., 2010; Pineda et al., 2010). Akin to the complexity of plant–herbivore–natural enemy tripartite interactions, AM also affects predators and parasitoids of herbivores (Gange et al., 2003; Guerrieri et al., 2004; Laird and Addicott, 2007).

Participating AM fungi may induce resistance to neighbouring plants, via hyphal networks functioning as plant–plant underground communication systems (Song et al., 2010; Babikova et al., 2013). Common mycorrhizal network serve as conduits facilitating the transfer of defence signals and also terpenoids between neighbouring plants under herbivore attack (Song et al., 2014).

ROLE OF TERPENOIDS IN AM-REINFORCED RESISTANCE AGAINST HERBIVOROUS INSECTS

The significance of below-ground interactions between plant and AM fungi for assessing VOC emission rates and their consequent ecological role in the deployment of indirect defences by plants has been emphasized (Rapparini et al., 2008). The indirect effect of AM on herbivore defence has been correlated to changes in the blend of terpenoids that alter plant attractiveness and insect behaviour (Babikova et al., 2014a). In Phaseoluschallenged by spider mites, for example, AM symbiosis with Funneliformis mosseae increased the emission of β-ocimene and β-caryophyllene, resulting in increased attraction of predators of spider mites (Schausberger et al., 2012). Similarly, Shrivastava et al. (2015) observed a greater defence response against beet armyworm (Spodoptera exigua) in AM than in non-mycorrhizal plants, partly attributable to the difference in levels and blends of terpenoids. Arbuscular mycorrhiza formation led to enhanced levels of monoterpenes and sesquiterpenes, including monoterpenes such as myrcene, which were not detected in non-mycorrhizal plants. Myrcene is a semiochemical utilized by insects for communication, e.g. to deter thrips (Broughton and Harrison, 2012) or to attract aphidophagous hoverflies in a terrestrial orchid (Stökl et al., 2011).

EFFECTS OF ARBUSCULAR MYCORRHIZA on TERPENOIDS

Arbuscular mycorrhiza symbiosis can affect a number of volatile organic compounds, including terpenes. Arbuscular mycorrhiza fungal colonization has been shown to enhance the production of triterpenoids (Akiyama and Hayashi, 2002), apocarotenoids (Klingner et al., 1995; Fester et al., 2002; Strack and Fester, 2006; Akiyama, 2007; Walter and Strack, 2011) and abscisic acid (Meixner et al., 2005) in roots of various plants. Systemic effects of AM on the quantity and quality of terpenoids in above-ground parts of plants have also been mooted (Kapoor et al., 2002a, b; Copetta et al., 2006; Khaosaad et al., 2006; Kapoor et al., 2007; Zubek et al., 2010; Weisany et al., 2015; Rydlová et al., 2016). These studies have so far been largely confined to the effects of AM on individual components of terpenoids or a suite of terpenoids (essential oil composition) that have pharmaceutical value. Arbuscular mycorrhiza may enhance the biosynthesis of an individual terpenoid either by increase in isoprene precursors through the induction of biosynthesis pathways and/or by induction of terpene synthase enzymes (Shrivastava et al., 2015). Increases in the level of substrates by enhanced P uptake and increased photosynthetic efficiency have been described (Wright et al., 1998a, b; Kapoor et al., 2002a, b; Rasouli-Sadaghiani et al., 2010). The role of P is perceptible in the synthesis of terpenoids both via the MVA pathway, which requires acetyl-CoA, ATP and NADPH, and via the MEP pathway, requiring glyceraldehyde phosphate and pyruvate, of which P is a constituent. Photosynthesis provides ATP and carbon substrate (glyceraldehyde-3-phosphate or pyruvate) for isoprene synthesis. Increased foliar biomass in AM plants results in greater photosynthetic capacity and thus increased production of total photosynthates required for terpenoid biosynthesis (Niinemets et al., 2002; Cao et al., 2008; Hofmeyer et al., 2010). However, P nutrition alone fails to explain terpenoid accumulation in AM fungus-colonized plants (Copetta et al., 2006; Khaosaad et al., 2006; Rydlová et al., 2016). This is not unanticipated, assuming that the biosynthesis of isoprene precursors is regulated by complex mechanisms, some of them independent of P nutrition (Kirby and Keasling, 2009; Vranova et al., 2012; Kumari et al., 2013).

The enzyme 1-deoxy-d-xylulose 5-phosphate synthase (DXS) catalyses the rate-limiting step of the MEP pathway. Walter et al. (2000) first demonstrated fungal-induced upregulation of DXS and DXR (1-deoxy-D-xylulose 5-phosphate reductoisomerase) transcript levels in AM-colonized roots of various cereals. This was followed by a series of reports on the upregulation of DXS transcripts in mycorrhizal roots of various plants (Hans et al., 2004; Strack and Fester, 2006; Floß et al., 2008). Transcription of genes encoding DXS and DXR enzymes is upregulated by AM symbiosis and correlated with quantitative terpenoid concentration in leaves (Mandal et al., 2015a). This increase in transcription and terpenoid content has been ascribed to an increased concentration of the phytohormone jasmonic acid (Mandal et al., 2015a; Nair et al., 2015) and/or improved mineral nutrient availability (Mandal et al., 2015a), and may therefore be influenced by both nutritional and non-nutritional mechanisms (Mandal et al., 2013). Results obtained so far suggest that the AM fungal-mediated increase in concentrations of terpenoids is due to enhanced production of IPP/DMAPP derived from the MEP pathway (Mandal et al., 2015a). There were have been no reports of AM-mediated changes in the MVA pathway in the literature until recently, when Venkateshwaran et al. (2015) reported that mevalonic acid is crucial for the transduction of symbiotic signals produced by AM fungi to induce symbiotic gene ｅxpression in plants.

Arbuscular mycorrhiza influences the concentration of specific terpenoids and their derivatives in plants by upregulating the transcription of downstream genes of the dedicated biosynthesis pathway (Mandal et al., 2015a, b). Induction of TPS family genes TPS31, TPS32 and TPS33 in mycorrhizal tomato (Zouari et al., 2014) further suggests a probable mechanism underlying the change in terpenoid profile observed in AM plants.

Glandular trichomes are one of the most common secretory structures that produce and accumulate terpenoids in plants (Karban and Baldwin, 1997; Van Schie et al., 2007; Kang et al., 2010; Schilmiller et al., 2010). A direct relation between augmented concentration of terpenoids and glandular trichome density has been observed in a number of plants (Ringer et al., 2005; Bartram et al., 2006; Behnam et al., 2006; Muñoz-Bertomeu et al., 2006). Correspondingly, an increase in trichome density upon colonization by AM fungi has often been proposed to augment concentration of terpenoids (Copetta et al., 2006; Kapoor et al., 2007; Morone-Fortunato and Avato, 2008). It was demonstrated in Artemisia annua that AM enhances glandular trichomes by inducing the transcription of TTG1 (transparent testa glabra 1), a transcription factor that acts at the top of the regulatory hierarchy of trichome development (Mandal et al., 2015a). However, continued studies are required to elucidate the mechanisms of enhanced production of glandular trichomes and further ascertain the role of phytohormones in AM plants.

CONCLUSIONS AND FUTURE PROSPECTS

The volatile nature of terpenoids confers the ability to act as efficient signalling molecules. Potential deployment in pest management practices in agriculture depends upon the efficient control of emission (augmenting or repressing) in plants (Vickers et al., 2014). Genetic manipulation of plants for terpenoid emission is a promising method to alter tritrophic interactions. In recent years, transgenic plants producing terpenoids have been used to repel herbivores (Aharoni et al., 2003), deter oviposition (McCallum et al., 2011) and attract predators (Bouwmeester et al., 2003; Kappers et al., 2005; Beale et al., 2006) and parasitoids (Schnee et al., 2006). The physiological cost of terpenoid production has been assumed to be minor, given their low molecular weight and the relatively low concentrations emitted (Dicke and Sabelis, 1990; Halitschke et al., 2000). on the other hand, a number of studies have demonstrated that constitutive transgenic production of terpenes can result in negative physiological effects on the plant (Aharoni et al., 2003; Robert et al., 2013). These effects may be manifested as stunted growth, reduced reproductive yield and also enhanced conspicuousness and attractiveness of plants to pests (Robert et al., 2013). Furthermore, constitutive emission of HIPVs by transgenic plants would render these emissions unreliable as cues for natural enemies that might waste hunting time in prey-free environments (Gish et al., 2015). Therefore, synchronized engineering strategies that consider herbivore-induced emissions are required to circumvent these cost effects. Further studies are required to evaluate the physiological and ecological costs of terpenoid manipulation in the field to determine the future of this approach for environmental pest management strategies (Robert et al., 2013).

Engineering of tritrophic interactions to successfully protect crop species requires consideration of a number of aspects (Bouwmeester et al., 2003; Degenhardt et al., 2003). For example, identification of an appropriate carnivore species for effective control of herbivore populations is required – one that is naturally present in the cultivation area and attracted by manipulating a known terpenoid (Vickers et al., 2014). Engineered emissions, however, should not attract other herbivores. The overall benefit of manipulated terpenoid emissions can be significantly enhanced by making the release inducible, by inserting a herbivore-inducible tissue-specific promoter with the terpene synthase gene (Degenhardt et al., 2009). Such controlled release would prevent the attraction of herbivores by healthy plants and would lead to recruitment of natural enemies only when the plant is attacked by herbivores (Robert et al., 2013). The lack of understanding of mechanisms by which plants recognize and respond to olfactory cues restricts the prospects for the utilization of terpenoids in crop plants. The highly simplified community structure of large-scale agricultural plantings is another challenge for the effective application of HIPVs, as natural enemy attraction may be ineffective in controlling pests in the core regions of large agricultural fields (Gish et al., 2015).

Alteration of the terpenoid profile in AM plants appears to be one of the important mechanisms for augmented defence against herbivorous insects. Different AM fungal species have variable effects on terpenoid blends (Kapoor et al., 2002b; Sailo and Bagyaraj, 2005; Arpana et al., 2008), and consequently likely differentially influence plant–herbivore and higher trophic level interactions. In this context, comparative studies using different AM fungal species are warranted, to enable differentiation of universal from species-specific responses, and also to identify those AM fungal species efficient in defence against specific herbivores. As the efficiency of AM symbiosis may be limited by nutrient availability in agricultural fields, comprehensive studies are also required to evaluate the relevance of AM symbiosis to herbivore defence under different nutrient regimes.

ACKNOWLEDGEMENTS

We are grateful to Professor R. Geeta, Professor Rajesh Tandon and Professor Sudheshna Mazumdar-Leighton for critically reviewing the manuscript and for their valuable comments. We thank the Research Council of the University of Delhi, Delhi, India, for financial assistance.

LITERATURE CITED

http://www.nature.com/articles/ncomms14865#supplementary-information

위의 논문은 미국에서 주요 작물의 제초제 사용량이 장기간에 걸쳐 어떻게 변화했는지 분석한 결과입니다.

논문에 나오는 도표를 가져오면 아래와 같습니다.

흔히들 유전자변형 작물의 도입이 관련 제초제 사용량의 폭증을 가져왔다고 비판하곤 하는데, 유전자변형 작물이 아닌 벼나 밀 같은 경우에도 그런 경향이 나타난다며 제시되곤 하는 자료입니다.

1996년 처음으로 미국에서 유전자변형 작물의 상업적 재배가 시작되었다는 건 잘 알려진 사실이지요.

그걸 감안하고 살펴보아도 비유전자변형 작물에 대한 제초제 사용량은 꾸준히 증가한 것으로 나타납니다.

그저 전반적으로 미국의 대규모 농업이 제초제에 대한 의존도가 높아진 것뿐일까요? 궁금합니다.