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농생태학: 지속가능한 먹을거리의 생태학 

3장 식물

지속가능한 농업생태계의 설계와 관리는 개별 식물이 어떻게 성장하고, 발전하며, 결국 우리가 사용하고, 소비하거나 가축에게 먹이는 식물성 물질이 되는지에 대한 이해에 중요한 토대가 된다. 이번 장에서는 식물이 생존할 수 있게 하고, 햇빛을 화학 에너지로 전환하며, 그 에너지를 식물의 부분에 우리가 이용할 수 있는 형태로 저장하는 더욱 중요한 식물의 생리학적 과정을 살펴본다. 또한 이번 장에서는 식물의 주요한 양분 요구에 대해서도 살펴본다. 마지막으로, 2부의 나머지 장을 소개하면서, 이번 장에서는 우리가 탐구할 환경 요소의 범위에 개별 식물이 반응하고 적응하는 방법을 설명하는 데 사용되는 가장 중요한 개념과 용어 등을 살펴본다.

식물의 양분

식물은 물, 이산화탄소, 태양의 에너지만 사용하여 탄수화물을 합성하는 능력 덕분에 독립 영양(자가 양분 공급) 유기체이다. 이러한 에너지 포집이 일어나는 과정인 광합성은 식물의 영양에 근본이 된다. 그러나 탄수화물의 제조는 식물의 성장과 발전의 일부에 지나지 않는다. 물과 함께 다수의 필수 양분이 식물의 조직을 구성하고 식물의 생명 과정에 중요한 기능을 수행하는 복합 탄수화물, 아미노산 및 단백질을 형성하는 데 필요하다. 

광합성

광합성 과정을 식물은 태양 에너지를 당 분자의 화학 결합에 저장된 화학 에너지로 전환시킨다. 이러한 에너지 포획 과정은 식물의 성장과 생존에 매우 중요하며 식물을 인간에게 유용한 작물로 만드는 것이기에, 광합성의 작동 방식을 이해하는 것이 중요하다.

광합성 과정에 대한 설명은 매우 단순화되어 있다. 우리의 목적을 위하여, 실제 화학적 경로를 아는 것보다는 광합성의 여러 유형에 따른 농생태학적 결과를 이해하는 것이 더 중요하다. 그러나 더 자세한 설명을 바라는 독자는 식물 생리학 문헌을 참조하라고 조언하겠다. 

전체적으로, 광합성 과정은 다음의 간단한 방정식에 요약된 바와 같이 물과 이산화탄소로부터 태양 에너지를 공급해 포도당을 생산하는 것이다. 

6CO2 +12H2O + 빛 에너지 → C6H12O6 + 6O2 +6H2O 

광합성은 실제로 각각 여러 단계를 지닌 두 가지 별도의 과정으로 구성되어 있다. 이 두 과정 또는 단계를 명반응과 암반응이라 한다(그림3.1).

그림3.1 광합성의 기본 과정. 광인산화반응(Photophosphorylation)은 명반응 동안 일어나는 현상의 또 다른 이름이다. 캘빈 회로는 암반응의 기초이다. 

명반응은 빛 에너지를 ATP(아데노신 3인산)와 NADPH(니코틴아마이드 아데닌 다이뉴클레오타이드 인산)라 불리는 화합물의 형태를 지닌 화학 에너지로 전환시키는 기능을 한다. 이들 반응은 물을 사용하고 산소를 방출한다. (빛과 독립적으로 일어나는) 암반응은 대기 중의 이산화탄소에서 탄소 원자를 취하여 유기 화합물을 형성하는 데 사용한다. 이 과정을 탄소 고정이라 부르고, 명반응으로 생성된 ATP와 NADPH에 의해 유도된다. 광합성 산물이라고도 부르는 광합성의 직접적인 최종 산출물은 주로 단당 포도당으로 구성된다. 포도당은 식물과 동물 모두에게서 성장과 신진대사를 위한 에너지원으로 사용되는데, 호흡 과정에 의해 쉽게 화학 에너지(ATP)와 이산화탄소로 다시 전환되기 때문이다. 또 포도당은 식물에 있는 다른 여러 유기 화합물의 덩어리를 형성하고 있다. 이들 화합물에는 식물의 주요한 구조재인 셀룰로오스와 포도당의 저장 형태인 전분이 포함된다. 

농생태학의 관점에서, 광합성이 어떻게 제한될 수 있는지 이해하는 일이 중요하다. 온도와 물 가용성은 두 가지 중요한 요소이다. 낮 동안 온도가 너무 높거나 수분 스트레스가 지나치게 크면, 이산화탄소가 통과하는 잎 표면의 구멍이 닫히기 시작한다. 기공이라 부르는 이런 구멍이 닫힌 결과 이산화탄소가 제한되며, 광합성 과정이 느려진다. 잎에서 내부의 이산화탄소 농도가 중대한 한계농도 이하로 떨어지면, 식물은 이른바 이산화탄소 보상점에 이르러 광합성량과 호흡량이 같아 에너지를 얻을 수 없게 된다. 설상가상으로, 물 또는 열 스트레스를 받으며 기공이 닫히면 잎의 증발 냉각 과정을 없애고, 잎의 산소 농도를 증가시킨다. 이런 상황은 광합성의 암반응에서 산소가 이산화탄소로 대체되어 에너지를 낭비하는 광호흡 과정을 자극하며, 신진대사에 더 많은 에너지가 필요한 쓸모없는 산물을 생산한다. 

어떤 종류의 식물은 광호흡을 줄이는 탄소 고정의 다른 방법을 진화시켰다. 그러한 탄소 고정의 대체 형태는 별개의 광합성 경로를 설정한다. 모두 3가지 유형의 광합성이 존재하는 것으로 알려져 있다. 각각은 특정한 조건에서는 장점을, 다른 조건에서는 단점을 갖는다.

C3 광합성

광합성의 가장 광범위한 유형은 C3 광합성으로 알려져 있다. 그 이름은 암반응에서 형성된 최초의 안정적 화합물이 3탄소 화합물이란 사실에서 유래한다. 이 경로를 활용하는 식물에서, 이산화탄소는 낮 동안 열려 있는 기공을 통해 흡수되어 포도당을 형성하는 암반응에 이용된다.  

C3 광합성 식물은 광합성을 위한 최적 온도가 비교적 낮기 때문에(표3.1 참고), 상대적으로 서늘한 조건에서 잘이루어진다. 그러나 C3 식물들의 기공은 낮 동안 이산화탄소를 흡입해야 하기에, 열이나 가뭄 스트레스가 있는 동안에는 광합성의 제한을 받는다. 또한 수분 손실을 막기 위한 기공의 폐쇄는 이산화탄소의 흡입을 제한하고 광호흡을 증가시킨다. C3 광합성을 활용하는 일반적인 작물은 밀, 귀리, 강낭콩, 호박, 토마토이다. 

표3.1 세 가지 광합성 경로의 비교. 

출처: Loomis, R.S. and Connor, D.J., Crop Ecology: Productivity and Management in Agricultural Systems, Cambridge University Press, Cambridge, U.K., 1992; Etherington, J.R., Environment and Plant Ecology, 3rd edn., John Wiley & Sons, New York, 1995; Mauseth, J.D., Botany: An Introduction to Plant Biology, 5th edn., Jones & Bartlett Learning, Burlington, MA, 2013.

C4 광합성

최근 진화된 광합성의 형태는 C4 유형으로 알려져 있다. 이 체계에서, 이산화탄소는 암반응에 들어가기 전에 4탄소 화합에 통합된다. 4탄소 화합물은 유관속초로 알려진 엽록체가 풍부한 특수 세포로 옮겨져, 효소가 여분의 탄소를 이산화탄소로 분해하는 잎의 잎맥 주변에 모인다. 그런 다음 이산화탄소는 C3 광합성과 마찬가지로, 암반응에 쓰이는 3탄소 화합물을 형성하는 데 활용된다.

C4 경로는 C3 경로에서보다 훨씬 낮은 농도의 이산화탄소 농도에서 탄소 고정이 일어날 수 있다. 이는 외부 공기에서 들어오는 이산화탄소보다 내부의 호흡에 의해 방출된 이산화탄소를 포획하여, 기공이 닫혀 있는 동안에도광합성이 일어날 수 있도록 한다. 또한 C4 경로는 암반응에서 산소가 이산화탄소와 경쟁하기가 훨씬 더 어려워지기 때문에 광호흡이 일어나지 않도록 하기도 한다. 따라서 C4 식물의 광합성은 C3 식물에서는 광합성이 제한되는 수분과 온도 스트레스를 받는 조건에서 발생할 수 있다. 그와 함께, C4 식물은 일반적으로 광합성의 최적 온도가 더 높다.  

그러므로 C4 식물은 광합성이 일어날 가능성이 높은 시기에는 수분을 덜 사용하고, 따뜻하고 건조한 조건에서는 C3 식물보다 순광합성량과 바이오매스 축적량이 더 높다. C4 광합성은 추가되는 생화학적 단계를 필요로 하지만, 강한 직사광선과 따뜻한 온도 및 수분 스트레스라는 조건에서는 뚜렷한 이점을 제공한다. 

C4 광합성을 활용하는 것으로 잘 알려진 작물은 옥수수, 수수, 사탕수수이다. 덜 알려진 C4 작물은 아마란스이다. C4 식물은 열대 지역, 특히 더 건조한 열대 지방에서 흔하다. 건조한 사막 지방이나 따뜻한 온도와 열대 기후의 초원 군집들에서 기원한 식물은 C4 식물일 가능성이 더 높다. 

CAM 광합성

광합성의 세 번째 유형은 크레슐산 대사(Crassulacean Acid Metabolism) 광합성이라 부른다. 이는 C4 광합성과 유사하다. 밤 동안 지나친 양의 수분을 잃지 않으며 기공을 열 수 있는 한편, 이산화탄소가 흡수되고 4탄소 화합물 말산이 형성되어 액포라고 부르는 세포 기관에 저장된다. 그런 다음 저장된 말산은 암반응을 공급하기 위해 낮 동안 이산화탄소의 공급원으로 사용된다. CAM 광합성을 활용하는 식물은 밤 동안 필요한 모든 이산화탄소를 흡수하면서 낮에는 기공을 닫아 놓을 수 있다. 예상하다시피, CAM 식물은 사막 같은 뜨겁고 겁조한 환경에서 일반적이다. 거기에는 여러 다육식물과 선인장이 포함된다. 착생 식물(다른 식물에 붙어서 토양에 뿌리를 내리지 않음)로 살아가는 브로멜리아드Bromeliad도 CAM 식물이다. 열대우림 임관에 있는 그들의 서식지는 열대우림 군집의 다른 곳보다 훨씬 더 건조하다. CAM 광합성을 사용하는 중요한 작물은 Bromeliaceae의 구성원인 파인애플이다. 

광합성 경로의 비교

여러 광합성 경로의 비교는 표3.1에 나와 있다. 각 유형의 잎들 안에 있는 엽록체의 배열 차이가 빛과 온도, 물에대한 다양한 반응과 관련이 있다. C3 식물은 적당한 빛의 강도와 온도에서 최고의 광합성률을 나타내는 경향이 있는 한편, 과도한 빛 노출과 높은 온도에서는 실제로 억제된다. C4 식물은 높은 빛과 온도 조건에 더 잘 적응하며, 고온과 증발 스트레스에 반응하여 낮 시간 동안 기공을 닫을 수 있는 능력이 있어서 그런 조건에서 물을 더 효율적으로 사용할 수 있다. CAM 식물은 낮 시간 동안 기공을 닫아 놓으면서 시종일관 가장 뜨겁고 건조한 조건을 견딜 수 있는데, 극한 조건에 대한 내성을 얻은 대신 성장과 광합성률을 희생시켰다. 

더 따뜻하고 건조한 조건에서는 C4 식물의 광합성 효율이 더 우수함에도 불구하고(표3.2), 벼와 밀 같은 C3 식물은 세계의 먹을거리 생산에서 큰몫을 책임지고 있다. C4 광합성의 우월성은 작물이 빛을 바이오매스로 전환시키는 능력이 유일한 제한 요소인 경우에만 발생하지, 농지에서는 거의 발생하지 않는 상황이다. 

표3.2 C3와 C4 식물 사이의 순광합성률 비교.

*높은 광 강도와 따뜻한 온도(20-30℃)에서 측정됨.

출처: Zelitch, I., Photosynthesis, Photorespiration, and Plant Productivity, Academic Press, New York, 1971; Larcher, W., Physiological Plant Ecology, Springer-Verlag, New York, 1980.

탄소 분할

광합성으로 생산된 탄소 화합물은 기타 유기 화합물을 만들기 위한 에너지원이자 탄소 골격이란 이중적 역할 때문에, 식물의 성장과 호흡에서 중요한 역할을 담당한다. 식물이 광합성에서 유래된 탄소 화합물을 어떻게 분배하고, 여러 생리적 과정과 식물의 부분에 어떻게 배분하는지는 탄소 분할이란 용어로 설명된다. 우리는 수확할 수 있는 바이오매스를 생산하는 능력 때문에 작물을 재배하기에, 탄소 분할은 농업의 이해관계에 상당한 관련이 있다.

광합성은 약 20%의 에너지 포획 효율이 있지만, 광합성 산물을 바이오매스로 전환하는 과정의 효율은 2% 미만이다. 이러한 효율은 주로 내부의 호흡(세포의 유지를 위한 광합성 산물의 산화)이 광합성 산물의 대부분을 소모하고, 광합성이 일어날 가능성이 가장 높을 때 광호흡이 광합성 산출을 제한하기에 낮다. 작물의 수확량 향상을 목표로 한 많은 연구가 광합성 탄소 고정의 효율성을 높이는 데 초점을 맞추었지만, 이 목표는 연구자들을 계속 피해 다니고 있다.

바이오매스를 창출하는 식물의 능력이 제한적이기에, 그들이 창출하는 고정된 탄소를 어떻게 분할하느냐가 농업에서 가장 중요하다. 인간은 식물의 다른 부분을 잃어 가며 수확할 작물의 부분에 더 많은 광합성 산물을 밀어내는 식물을 선택한다. 따라서 전통적이든 현대적이든, 식물 육종을 통해 작물의 수확량을 향상시키기 위한 주된 기준은 식물의 총 바이오매스에 비하여 수확된 바이오매스를 증대시키는 데 있다.

수확할 수 있는, 또는 수확된 대부분 작물의 몫은 보통 제한된 광합성 능력을 가지고 있으며, 따라서 수확량은 식물의 광합성 유효 부분에서부터 수확할 수 있는 부분으로 체관부 세포를 통해 운반된 탄수화물에 크게 의존한다. 

생태학적 용어로, 우린 탄소 분할을 "근원(source), 통로(path), 수용(sink)" 현상이라 말하곤 한다(그림3.2). 근원은 보통 잎, 특히 엽록체이다. 엽록체 밖으로, 그리고 운송 통로로 이동하는 실제 탄소에 관한 생리학과 생화화의 많은 상세한 연구가 이루어졌다. 복잡한 화학적 탐지기와 효소의 세트가 이 과정에서 활성화된다. 일단 체관부에 들어간 탄소는 그 다음 줄기를 거쳐 곡물과 꽃, 과일, 덩이줄기 또는 수용이 일어나는 기타 부분으로 이동한다. 이 시점에서 체관부가 "내려놓고" 수용이 흡수한다. 관다발들에서 수용 조직으로의 실제 운송은 당의 농도 기울기를 기반으로 하곤 한다.  

그림3.2 탄소 분할

광합성의 생산물은 식물 건조물질의 평균 90%를 차지하는 탄소, 산소, 수소의 화합물이다. 그러므로 전체 식물의 광합성과 전체 식물의 생산성 사이에는 밀접한 관계가 있다. 전반적인 광합성률은 새로운 잎 지역의 생산뿐만아니라, 단위잎면적당 비율과도 관련이 있는데, 근원에서 수용으로의 운송 비율에도 달려 있다. 새로운 잎이 형성되는 동안 탄소는 잎의 발달 영역에 보관된다. 모든 잎이 형성된 뒤에만 다른 수용이 일어나는 곳으로 운송될 수 있다. 캐노피가 닫힌 뒤, 작물의 광합성과 성장은 주로 단위잎면적당 순이산화탄소 고정에 달려 있다. 

성장기에 걸쳐, 식물의 다양한 수용 부분들은 잎에 의해 생산된 고정된 탄소의 공급을 위해 서로 경쟁하며, 식물의 어떤 부분은 다른 부분보다 더 많은 바이오매스를 축적한다. 식물 안의 이러한 광합성 산물의 분할을 규제하는 메커니즘은 잘 알려져 있지 않지만, 그 과정은 역학적이며 식물의 유전적으로 결정된 발달 양상과 환경 조건 모두와 관련되어 있다. 연구자들은 작물에서 탄소 분할을 변경하는 방법을 탐구하고 있다. 한 사례는 여러해살이식물(특히 뿌리와 줄기)의 식물체와 곡물 사이의 탄소 분할의 균형을 맞추는 게 과제인 여러해살이 곡식 작물의 개발을 포함한다. 

양분의 요구

광합성은 식물에 요구하는 상당 부분의 양분 -중요한 구조적, 기능적 화합물을 만들기 위한 에너지 및 탄소와 산소- 을 제공한다. 증발의 결과로 식물의 뿌리에 들어가는 물에서 유래된 수소와 함께 탄소와 산소는 식물의 평균 생중량 가운데 약 95%를 차지한다. 

살아 있는 식물의 나머지 5%를 차지하는 요소는 다른 곳, 즉 토양에서 비롯된 것이다. 이들 나머지 요소는 식물의 필수 양분이다. 그것은 식물의 구조, 다양한 식물의 과정을 이끄는 핵산, 식물의 신진대사를 조절하는 효소와 촉매를 형성하는 데 필요하다. 또한 내부의 삼투 균형을 유지하는 데 도움이 되고, 토양 용액에서 이온을 흡수하는 역할을 한다. 필수 양분이 적절히 공급되지 않아 이용할 수 없다면, 식물은 고통을 겪으며 제대로 발달하지 않는다. 농업에서 우리는 작물의 요구를 충족시키기 위해 토양에 이런 양분들의 공급을 조정하는 방법을 습득해 왔다. 

상대적으로 많은 양을 필요로하고, 농업에서 무기질 비료로 중요한 역할을 담당해 온 세 가지 양분은 질소, 인, 칼륨이다. 이들은 다량 영양소로 분류된다. 식물은 필요로 하는 이들 양분의 실제 양이 저마다 다르다. 각각의 식물 품종은 서로 다른 환경 조건을 가진 다양한 서식지에 적응하게 되었기 때문에, 양분 요구량에서 그러한 변동이 있는 것이 당연하다. 이러한 양분 변동의 일부를 검토하면 적절한 작물의 선택과 비옥도 관리에 관하여 많은 것을 알 수 있다. 

질소

식물은 많은 양의 질소를 필요로 함과 동시에, 보편적으로 부족한 양분이기도 하다. 그것은 모두 아미노산에서 생기며, 결과적으로 단백질의 주요 성분이다. 그러므로 질소는 건조된 식물 바이오매스의 50%까지 어떻게든 포함되어 있다. 질소는 효소의 합성에 필요하며, 결핍되면 거의 모든 효소 작용에 영향을 준다. 질소는 엽록소의 일부를 형성하고 그것의 합성에 필요하기 때문에, 질소가 결핍된 식물은 토양의 이 양분의 양이 제한되어 있다는 걸 나타내는 황화 현상을 일으킨다. 모든 식물의 종에서 정상적인 개화와 결과를 위해서도 질소를 충분히 공급해야 한다. 식물은 일반적으로 건조된 중량의 1-2%의 질소를 가지는데, 5% 이상의 함유량도 드문 건 아니다. 

대부분의 콩과(Fabaceae) 식물과 몇몇 다른 과 식물의 뿌리에 사는 공생 미생물이 공기에서 직접 포획하여 이용할 수 있는 형태로 숙주 식물에게 전달하는 질소를 제외하고, 대부분의 식물은 NO3- 같은 토양 용액과의 이온 교환이나 부식질이나 점토 광물에 흡착된 NH4+에서 질소를 얻는다. 토양에서 이용할 수 있는 형태의 질소는 강우 또는 관개의 삼투로 인해 질소의 침출 손실 가능성이 높아지는 것과 함께, 신속하게 질소를 흡수함으로써 일반적으로 낮은 수준으로 유지된다.     

인

인은 핵산, 핵단백질, 피틴, 인지질, ATP 및 일부 당을 포함한 몇몇 기타 유형의 포스포릴 화합물의 중요한 성분이다. 인은 염색체의 DNA 및 핵과 리보솜의 RNA에 들어가 있다. 세포막은 세포와 세포 기관 안팎의 물질의 이동을 조절하기 위해 인지질에 의존한다. 인산염 형태의 인은 대사 반응을 촉진하는 특정 효소에서 생긴다. 예를 들어, 식물에서 당의 신진대사는 포스포글루코무타아제(phosphoglucomutase)에 달려 있다. 또한 인은 1차 세포벽에서 세포벽 삼투성에 영향을 미치는 효소의 형태로도 생긴다. 또 광합성의 초기 반응도 인을 수반한다. 그것은 이산화탄소가 처음에 반응하는 5탄당에서 발견된다. 

인은 식물의 뿌리를 통해 토양의 용액에서 인산염으로 흡수된다. 용액의 인산염은 식물이 쉽게 이용할 수 있고 흡수되지만, 인의 함량이 높은 토양 모재에서 유래되거나 오랜 세월 비옥화를 거치며 인의 수준이 축적된 곳의 토양을 제외하고 대부분의 토양에서는 이용할 수 있는 인은 매우 낮다. 식물은 기회가 될 때 인을 다량으로 흡수할 수 있으며 건조 중량의 약 0.25%를 축적하는데, 결핍되면 곧바로 결핍의 신호를 나타낸다. 잎이 푸르스름한 빛을 띠거나 짙은 녹색이 남으며, 잎의 밑면과 잎맥을 따라서 또는 잎끝 근처에 보랏빛 색소(안토시아닌)이 눈에띄게 나타난다. 뿌리와 과실의 발달은 인이 제한되면 심각하게 한정된다. 

칼륨

칼륨은 식물의 구조적 성분이 아니고, 효소나 단백질의 구성요소도 아니다. 그 주요한 역할은 식물 세포의 액상 함유물, 또는 시토졸에서 일어나는 신진대사 과정을 위해 적절한 이온 환경을 제공하는 것이다. 이런 역할과 관련하여, 칼륨은 조절 기능을 갖는다. 예를 들어, 칼륨은 삼투압 조절(기공 운동) 및 여러 효소 체계에 대한 공동 인자로 관련되어 있다. 이미 연구된 대부분의 대사 과정은 칼륨의 영향을 받는다. 예를 들어, 단백질 대사에서 칼륨은 펩티드 결합 합성과 단백질에 아미노산 통합을 담당하는 특정 효소를 활성화시키는 것으로 나타난다. 칼륨은 전분과 당분의 형성만이 아니라, 이후 식물 전체에 그걸 운송하기 위해 있어야 한다. 이 양분은 세포 분열과 성장에 필요한 것으로 밝혀졌으며, 세포의 삼투성, 적절한 팽창과 수화 작용과 관련되어 있다. 식물은 칼륨 공급이 적절하면 질병과 환경 스트레스에 더 잘 저항한다. 

식물은 토양 속의 흡착 위치 또는 토양 용액에서 용해된 형태로부터 교환할 수 있는 이온으로 뿌리를 통해 취하여, 양이온 K+의 형태로 칼륨을 얻는다. 칼륨이 결핍되면 식물은 주로 수분 균형에서 파열을 나타낸다. 말라버린윗잎이나 말려진 잎 가장자리가 나타나고, 때로는 뿌리 썩음의 주된 원인이 된다. 칼륨은 식물 조직이 최적 조건에서 건조된 중량의 1-2%가 칼륨으로 구성되어 있을 정도로 보통은 토양에 매우 풍부한데, 수확이나 토양 침출을 통해 과도하게 제거되면 칼륨 결핍이 유발될 수 있다. 

기타 다량 영양소

칼슘(Ca), 마그네슘(Mg), 황(S) 같은 세 가지 다른 양분도 다량 영양소로 간주되는데, 이 분류는 식물의 조직에축적되어 비교적 높은 수준의 더 많은 기능을 하고 그밖의 식물의 구조나 과정에서는 중요성이 덜하기 때문이다. 그렇다고 이 말이 그 양분들이 유익한 역할을 하지 않는다는 게 아니다. 이들 양분이 토양에 부족하면 식물의 발달이 고통을 받고, 결핍 증상이 빠르게 나타난다. 칼슘과 마그네슘은 양이온 교환(Ca2+와 Mg2+로)을 통해 식물의 뿌리에 쉽게 흡수되지만, 황은 토양에 유기적으로 결합된 위치나 칼슘, 마그네슘 또는 나트륨의 황산염 해리로부터 음이온(SO42-) 드물게 흡수된다. 

미량 영양소

철분(Fe), 구리(Cu), 아연(Zn), 망간(Mn), 몰리브덴(Mo), 붕소(B), 염소(Cl)는 미량 영양소 또는 미량 원소라고 부르는 것을 구성한다. 각각은 식물에서 중요한 역할을 수행하지만, 대개는 극소량이다. 사실, 이들 원소의 대부분은 토양에 대량으로 생기면 식물에 독성을 나타낸다. 모두 뿌리 표면의 이온 교환을 통해 토양 용액에서 흡수된다. 

식물의 생명 과정에서 미량 영양소 각각이 담당하는 역할은 표3.3에 요약되어 있다. 상상하듯이, 나열된 중요한 생리학적 과정 가운데 어느 것이든 관련된 미량 영양소의 결핍에 의해 저해되거나 변경될 수 있다. 많은 무기질 비료는 소량의 이들 원소를 오염물질로 취급하며, 미량 원소의 혼합물은 현재 일반적으로 오랜 기간 관행적 관리를 받아 온 토양에 첨가된다. 유기질 비료, 특히 식물성 재료와 분뇨를 퇴비로 만든 것은 미량 영양소가 풍부하다. 

표3.3 미량 영양소와 그에 수반되는 과정

출처: Adapted from Treschow, M., Environment and Plant Response, McGraw-Hill, New York, 1970.

증산(Transpiration)

광합성, 탄소 분할, 신진대사를 포함한 식물의 모든 생명 과정은 토양에서부터 뿌리로, 줄기에서부터 잎으로, 잎에서부터 기공을 통해 연장되는 경로를 따라 토양에서부터 대기까지 이어지는 물의 흐름에 의존한다. 이러한 흐름의 과정을 증산이라 한다. 

잎에서 물이 손실되면 농도 기울기 또는 더 낮은 잎 수분 잠재력이 생기고, 그런 다음 모세관 작용을 통해 더 많은 물이 식물과 잎으로 이동해 손실을 대체한다. 식물의 조직에서 화학적으로 결합하거나 광합성 같은 과정에 적극적으로 관여하는 실제 물의 양은 매일 일어나는 수분의 증산 손실에 비례하여 매우 적다. 식물을 통한 수분의 이동은 뒤의 장에서 보겠지만, 양분 순환과 토양의 수분 가용성이 제한된 조건에서 매우 중요하다.  

환경과 상호작용하는 식물

앞에서 설명한 생리학적 과정 각각은 식물이 살아가는 환경에 반응하고 생존할 수 있게 해준다. 개개의 식물과 그들의 생리가 다른 환경 요소에 의해 영향을 받는 방법에 대해 이해하는 일은 지속가능한 작부체계의 설계와 관리에 필수적인 구성요소이다. 그러므로 환경의 다양한 요소에 대한 개별 식물의 반응에 대한 생태학적 연구 -순수의 의미에서 개체 생태학이나 생리 생태학과 응용의 의미에서 작물 생태학- 는 농생태학을 이해하는 기초가 된다. 개체 생태학의 개념적 기초 가운데 일부는 다음 부에서 검토한다. 환경의 각 요소와 작물에 미치는 그 영향은 농업생태계 차원으로 우리의 시야를 확대하기 위한 준비로, 별도의 장에서 살펴본다. 

환경에서 식물의 위치

각각의 종은 서식지로 알려진 생태계에서의 특정한 위치를 차지한다. 그곳은 서식지에서 한 종과 다른 종의 상호작용을 포함하는 특정한 환경 조건의 세트로 특징지어진다. 그 서식지 안에서, 종은 그 종의 생태적 지위로 알려진 특정한 생태학적 역할이나 기능을 수행한다. 예를 들어 연안의 레드우드(Sequoia sempervirens)는 온화한 해양성 기후와 여름철 강우량의 부족을 보완하는 안개가 발생하는 캘리포니아 북부 해안의 특정 서식지를 차지한다. 이와 함께 레드우드는 자신이 만드는 임관 아래의 미기후를 변경시키고, 그 군집에서 우점종이 되는 능력을 지닌 자가 영양 생산자의 생태적 지위를 차지한다. 

환경 요소에 대한 반응

모든 식물은 자신의 수명 동안 종자의 발아, 초기의 확립, 성장, 개화 및 종자의 확산을 포함하여, 뚜렷한 발달 단계를 거친다. 이 단계들 각각은 식물에게서 일종의 생리학적 변화 또는 반응을 수반한다. 식물의 반응 대부분은 환경 조건에 직결되어 있다.   

유발 반응

많은 식물의 반응은 어떤 외부의 자극에 의해 유발된다. 그것은 특정 조건의 결과로 발생하는데, 반응이 지속되기 위하여 외부의 조건이 유지될 필요는 없다. 예를 들어, 담배 종자는 발아를 위해 빛에 노출되어야 하는데, 그러한 노출은 몇 초 정도만 지속되면 된다. 빛에 잠깐 노출된 뒤에는 암흑에 심더라도 발아하게 된다. 

의존 반응

어떤 식물의 반응은 특정한 외부 조건이 지속되어야 한다. 그 반응은 조건에 의해 유도되고 유지된다. 소노라 사막에 있는 오코틸로(Fouquieria splendens)의 가시 줄기에서 잎이 생산되는 게 이런 유형의 반응 가운데 하나이다. 꽤많은 비가 내리고 1-2일 안에 줄거에서 잎이 나타난다. 토양에 수분의 수준이 충분하다면 잎이 유지되지만, 시들음점에 도달하자마자 잎이 떨어진다. 

독립 반응

마지막으로, 식물의 어떠한 반응은 당면한 환경의 조건에 관계없이 일어나며, 이는 내부적으로 조절되고 생리적으로 결정된 요소들의 결과이다. 예를 들어, 옥수수는 성장과 발전의 특정 단계를 달성하면 꽃이 피기 시작한다. 외부의 조건들은 성장에 영향을 미쳐서 개화를 늦추거나 빨라지게 강제할 수 있지만, 개화를 위한 실제 전환은 내부적으로 조절된다. 

한계와 허용치 

그 특정 서식지를 차지할 수 있는 개별 종의 능력은 그 종이 시간의 경과와 함께 진화해 온 적응의 결과이다. 이런 적응은 식물이 어떠한 수준의 수분 가용성, 온도, 빛, 바람 및 기타 조건들에 대처할 수 있게 한다. 종의 서식지를 제한하는 각각의 요소에 대해, 그 종이 대처할 수 없는 최대 허용치와 최소 허용치 있다. 이들 두 극단 사이에는 그 종이 가장 잘 성취하거나 기능할 수 있는 최적 조건이 있다. 예를 들어, 열대의 식물인 바나나는 최적 월 평균기온이 27℃이며, 50℃ 이상에서 바나나 나무는 햇볕에 타고 성장을 멈춘다. 21℃ 이하에서 성장하면 잎의 생산이 감소되고 바나나 송이의 순이 지체되는 게 확인된다.

특정 종의 환경 요소에 대한 허용 한계와 최적의 범위는 결국 그 요소가 식물의 생리적 과정에 어떻게 영향을 미치는지에 대한 결과이다(그림3.3). 예를 들어, 한 종의 온도 범위에 대한 허용치는 온도가 광합성과 증산 및 기타 식물의 생리적 과정에 어떻게 영향을 미치는지와 관련이 있다. 환경의 모든 생물적, 비생물적 요소가 허용치의 방정식에 입력되면, 종의 모든 적응력 범위가 명확해진다. 개개의 서식지와 지위가 완전히 통합된다. 

그림3.3 식물의 환경 요소에 대한 허용치의 범위.

환경 조건에 광범위한 내성을 지닌 종(보편가<generalist>로 알려짐)과 다른 종과 광범위하게 상호작용할 수 있는 능력을 가진 종(폭넓은 지위 또는 많은 지위를 뒤덮는 능력을 지닌 종이라 언급되곤 함)은 넓은 지역에 걸쳐 더 일반적일 것이다. 이와 대조적으로, 허용치의 범위가 좁은 종과 매우 전문화된 지위를 지닌 종(전문가<specialist>)은 넓은 지역에서 덜 일반적이며, 매우 국지적인 수준에서만 흔히 보일 것이다. 생태적 전문가인 레드우드 소럴(Oxalis oregana) 국지적으로 우점하는 식물로 밀집해 자랄 수 있지만, 그것은 레드우드 숲의 부분적으로 그늘진 하층과 만난다는 특정한 조건으로 제한된다. 그늘이 너무 조밀하면 광합성 활동이 식물의 호흡 요구를 충족시키기에 충분하지 않고, 햇빛이 너무 강하면 소럴은 직접적인 태양 복사의 건조 효과를 견딜 수 없다. 레드우드 소럴의 최적 빛 수준은 이들 두 극단의 중간이다. 

요약하면, 각 개별 식물 종은 시간이 지남에 따라 그들이 살고 있는 환경에 대한 적응 반응의 특정 세트를 발달시킨 결과로서 특정한 서식지에서 발생한다. 종의 허용치 한계는 다른 종과의 상호작용이 일어나는 특정한 서식지에 개별 종을 제한시킨다. 이는 농업생태계와 자연 생태계 모두의 사례이다. 농업생태계에서 각 식물이 수행하는 방법은 환경의 각 요소가 그에 미치는 영향에 달려 있을 것이다. 우린 다음 장에서 이러한 요소들을 상세히 살펴볼 것이다. 

생각거리

1. 식물에서 일어나는 여러 형태의 광합성은 어떻게 발생했을까? 각각의 유형이 선택할 수 있는 환경의 특정 조건은 무엇인가? 우리는 이런 지식을 어떻게 농업에 활용할 수 있을까?

2. 당신은 "균형 잡힌 식물의 양분"은 무엇이라 생각하며, 농업생태계에서 그것을 어떻게 유지하려고 노력하는가? 

3. 왜 식물은 식물의 구조 여러 부분에 탄소를 분할하는가? 

4. 개별 식물의 서식지를 결정하는 모든 조건을 철저히 이해하기 위해서는 얼마나 많은 요소가 포함되어야 하는가?

5. 유기농업 체계에서 일반적으로 적용하는 것처럼, 쉽게 용해되는 합성 비료에서 더 복잡한 유기질 토양 개량제로 전환하면 식물의 영양은 어떻게 영향을 받는가?

인터넷 자료

The Botanical Society of America 

http://www.botany.org

This site is a primary means by which the society promotes study and inquiry into the form, function, development, diversity, reproduction, evolution, and uses of plants and their interactions within the biosphere.

읽을거리

Hall, A. E. 2001. Crop Responses to Environment. CRC Press: Boca Raton, FL. 

Presents the principles, theories, and experimental observations concerning plant responses to the environment, with specific reference to crop cultivars and management. 

Lambers, H., F. S. Chapin III, and T. L. Pons. 2008. Plant Physiological Ecology, 2nd edn. Springer-Verlag: New York. 

An in-depth analysis of the mechanisms underlying plant physiological ecology, including biochemistry, biophysics, molecular biology and whole-plant physiology. 

Loomis, R. S., D. J. Connor, and K. G. Cassman. 2011. Crop Ecology: Productivity and Management in Agricultural Systems, 2nd edn. Cambridge University Press: Cambridge, U.K. 

A textbook that emphasizes physiological ecology and how to adjust the crop environment to meet the needs of the crop plant. 

Marschner, P. 2011. Mineral Nutrition of Higher Plants. Academic Press: Waltham, MA. 

A detailed work on the important field of plant nutrition. The authors trace the movement of nutrients from soil to roots and throughout the plant, providing details on physiology, metabolism, and the roles of each nutrient in plant function.

Mauseth, J. D. 2013. Botany: An Introduction to Plant Biology, 5th edn. Jones & Bartlett Learning: Burlington, MA. 

A modern and comprehensive overview of the fundamentals of botany while retaining a focus on natural selection, analysis of botanical phenomena, and diversity. 

Reece, J. B., L. A. Urry, M. L. Cain, S. A. Wasserman, P. V. Minorsky, and R. B. Jackson. 2013. Campbell Biology, 10th edn. Benjamin Cummings: Menlo Park, CA. 

One of the most complete and best-respected textbooks on general biology.

Taiz, L. and E. Zeiger. 2010. Plant Physiology, 5th edn. Sinauer Associates: Sunderland, MA. 

A very thorough review of the field of plant physiology; balances chemical and molecular specificity with the broader ecological applications. 

Wilkinson, R. E. (ed.). 2013. Plant–Environment Interaction, 2nd edn. (revised). CRC Press: Boca Raton, FL. 

A comprehensive presentation of plant responses to changing environments, with a focus on how stress factors influence plant survival.

농생태학: 지속가능한 먹을거리 체계의 생태학

2부 식물과 환경의 비생물적 요인

광합성이 없다면, 지구상의 생명은 단세포 화학적 영양 박테리아의 식민지로만 구성될 것이다. 육지에서 광합성의 걸출한 전문가는 고등(즉, 유관속) 식물이다. 거의 모든 다른 생명체가 의존하는 생산자로서, 유관속 식물은 사실상 모든 지상 생태계의 기초를, 그리고 인간의 모든 먹을거리를 파생시키는 농업생태계를 형성한다. 

작물인 식물, 비작물인 식물, 동물, 토양미생물 사이의, 그리고 이러한 유형의 유기체들과 물리적 환경 사이의 복잡한 관계를 포함하는 가장 단순한 농업생태계일지라도, 관계의 가장 기초는 개별 광합성 작물과 그 환경 사이의관계이다. 온도, 강수량, 빛 노출, 토양비옥도, 기타 환경의 물리적 측면은 광합성 속도와 식물 성장 -따라서 식용 바이오매스의 생산- 의 핵심적 결정인자이다. 그러므로 복잡성의 완전한 수준에서 농업생태계의 이해를 시도하기 전에, 개별 작물이 환경에 직면하는 상황에서 어떻게 반응하는지를 집중적으로 연구하는 게 도움이 된다. 생리 생태학(physiological ecology) 또는 개체 생태학(autecology)으로 알려진 이러한 생태학적 접근법은 전체 농업생태계에 대한 우리의 연구에 필요한 출발점을 제공한다. 

농업생태계를 구성하는 식물의 개체 생태학 연구는 환경을 개별 요소로 분해하고, 각 요소가 작물에 어떻게 영향을 미치는지 탐구함으로써 시작된다. 이 접근법과 일치하게, 2부의 핵심 장들은 각각 농업생태계의 주요 환경 요소들에 할애되고 있다. 각 장에서는 해당 요소가 시간과 공간에서 어떻게 기능하는지 설명하고, 그런 다음 농민 이 요소에 자신의 작물을 적응시키거나 농업생태계의 지속가능성을 향상시키고자 활용하는 사례를 제시한다. 이들 장은 식물 자체의 기본 구조와 기능을 검토하여, 그 반응을 이해할 수 있는 토대를 제공하는 장의 앞에 있다. 

이들 장에서 탐구한 상호작용은 뒤이은 부에 상세히 설명된 생태학적 사고의 기본이며, 이는 먹을거리 체계의 다양한 사회적, 정치적, 경제적, 생태적 구성요소들 사이의 상호작용과 관계를 이해하는 기초가 된다.

멕시코 타바스코에서 휴경하고 두 번째 자란 초목을 태운 이후 남겨둔 유기물 잔해를 뚫고 나오는 어린 옥수수의 모습. 

유럽연합 법원에서 중요한 판결이 내려졌습니다. 유전자 가위 등이라 불리는 유전자 편집 기술로 개발한 동식물은 기존의 유전자변형 생물체(GMO)와 같은 것이라는 판결입니다. 

이로써 유전자 편집 기술은 기존의 유전자변형 기술과 다른 것으로서, 그것과 마찬가지의 규제와 비판에서 자유로우며 그 기술을 활용해 새로운 동식물 품종을 개발해 인류의 이익에 이바지해야 한다고 주장하는 사람들은 반발하겠네요. 그들이 어떤 반박을 내놓을지 궁금합니다. 

 에딘버러Edinburgh 대학 로슬린Roslin 연구소의 과학자들이 세계에서 가장 흔한 동물 질병에 면역이 생기도록 유전자 변형한 돼지이다.  사진: Murdo Macleod for the Guardian

최첨단 유전자 편집 기술로 만들어진 식물과 동물은 유전적으로 변형된 것으로 규제되어야 한다고 유럽연합 최고법원이 판결했다.  

이 획기적 판결은 무엇이 유전자변형 식품이고 무엇이 아닌지에 대한 유럽에서의 10년에 걸친 논쟁에 종지부를 찍어, 환경론자들에게는 승리를, 유럽의 생명공학 산업에는 큰 타격을 준다.

또한 오메가-3 어유가 증가된 유전자 편집 기름냉이 작물의 포장 시험을 시작하려고 합법적인 애매한 지역을 이용하던 영국의 과학자들에게 좌절을 안긴다.

그린피스의 대변인은 이 판결로 인해 영국 -및 벨기에와 스웨덴, 핀란드- 정부는 적절한 예방조치가 취해질 때까지 시험을 위한 허가를 철회해야 한다고 논평했다.

그 판결에서 유럽연합의 판사들은 이렇게 이야기했다. “돌연변이를 유발하여 획득한 유기체는 유전자변형 유기체(GMO)이다. … 그러한 유기체는 원칙적으로 유전자변형 유기체의 지령 범위 안에서 발생하며,(그 안에) 정해진 의무가 적용된다.”

법원은 새롭고 비관행적인 시험관내 돌연변이 유발 기술이 잠재적으로 건강에 위험을 지닌 제초제 저항성 식물을 생산하는 데 사용될 가능성이 있다고 주장하며 이 소송을 제기한 프랑스 농산물 무역연맹 콘페데라치욘 페이장Confédération Paysanne의 편을 들었다. 

지난주 Nature에 발표된 한 연구에 의하면, 유전자 편집기술인 Crispr-Cas9이 잠재적으로 “질병의 원인이 되는 결과”와 함께 예상보다 훨씬 큰 유전적 왜곡을 일으킬 수 있다고 한다. 

유전자 편집은 외부의 DNA를 삽입하지 않고, 바라지 않는 특성을 제거하기 위해 게놈 가닥을 잘라내 살아 있는 종의 게놈을 변경한다.   

미국의 생명공학 기업 Cibus는  정보법의 자유에 따라발표된 문서에 의하면,  시장에 제초제 저항성 ODM  유료종자 유채를 출시하기 위하여 이미 유럽연합의 의사결정 과정을 우회하고자 했다.

그러나 로담스테드Rothamsted 연구소에서 영국의 유전자가위 편집 식물의 현지시험을 이끈 Johnathan Napier 교수는 법원의 판결을 “진보가 아니라 후퇴”라며 비난했다.

그는 이야기했다. “이것은 매우 실망스러운 결과이며, 유럽의 혁신과 영향력, 과학적 진전을 저해하는 요인이 될 것이다. 게놈이 편집된 유기체를 GMO 지침으로 분류하는 건 이 혁명적인 기술의 문을 닫아 버릴 수 있다.”

유기체의 세포가 복구될 때, 그들의 DNA는 어떤 방식으로든 재정렬된다. 예를 들어, 생명공학 업계는 작물이 가뭄 저항성 특성을 갖도록 안전하게 개발할 수 있고, 따라서 혁신과 일자리, 무역을 증진시킬 것이라 믿는다.   

다우, 듀폰, 몬산토 같은 기업을 대표하는 EuropaBio의  그린 디렉터 Beat Späth 씨는 이야기했다. “납세자와 산업계를 막론하고 수십억 유로가 게놈 편집의 연구와 개발에 들어갔다. 큰 위험은 이제 이 비용이 모두 유럽 농민들의 농산물로 옮겨가지 않을 것이란 점이다.”

로담스테드 연구소의 대변인은 “우리가 유전자 편집 기술에 얼마나 많은 돈을 썼는지 말할 수 없다”고 이야기했다. 

그린피스 유럽의 식량정책 디렉터 Franziska Achterberg 씨는 법원의 판결은 인간의 건강과 환경의 보호를 우선시하는 것이라고 이야기했다. 

그녀는 “특히 유전자 편집이 의도하지 않은 부작용을 초래할 수 있다는 점을 감안할 때, 적절한 안전조치 없이 새로운 유전자변형 생물체를 환경에 내보내는 건 불법이며 무책임하다. 유럽연합의 집행위원회와 정부는 이제 모든 새로운 유전자변형 생물체가 완전히 시험하여 라벨을 붙여야 하고, 어떤 현지시험이라도 GMO 규정에 따라 이루어지도록 해야 한다. ”고 이야기했다.

https://www.theguardian.com/environment/2018/jul/25/gene-editing-is-gm-europes-highest-court-rules?CMP=share_btn_tw

지렁이에 대한 흥미로운 연구이다.
흙속에 지렁이가 존재하면 확실히 식물의 성장이 더 나아지고, 질소의 함량도 높아진다고 한다. 식물과 벌레와의 관계는 좀 복잡한 양상인데, 식물의 총채벌레에 대한 저항성은 높아지지만 진딧물에게는 오히려 취약한 모습을 보인다고 한다. 식물이 더 잘 자라서 맛있으니까 진딧물이 더 꼬이는 걸까? 아무튼 재미나네. 요약 부분을 엉터리이지만 옮기면 다음과 같다.

http://onlinelibrary.wiley.com/…/1…/1365-2435.12969/abstract

사진은 내용과 관계가 없습니다. 사진의 애벌레는 등대풀매나방(Hyles euphorbiae)

공포영화의 한 장면 같기도 하다.  어리고 배고픈 애벌레들의 무리가 무방비 상태의 토마토 식물에 달려들어 잔치를 벌였는데, 무언가를 먹기 시작하면서 잘못되었다. 잎으로는 더 이상 만족하지 못하고 제정신을 잃고 단 한 마리가 남을 때까지 동족끼리 잡아먹게 된다.  

애벌레들이 서로를 잡아먹게 된 건 토마토 식물의 방어전략일 뿐이다. 뿌리를 박고 움직이지 않는 식물들은 배고픈 곤충들에게 쉽게 목표가 되기에, 그들의 포식자가 서로에게 공격적으로 변하도록 하는 것 같은 또 다른 방어수단을 개발시켰다.  여러 식물들이 자신을 보호하기 위해 방어용 화합물을 방출한다. 어떤 식물은 자신을 덜매력적인 대상으로 만드는 한편, 또 다른 일부는 기생말벌을 불러 그들을 공격하는 대상에게 알을 낳도록 하기도 한다. 

토마토의 경우 적들이 가지고 있는 약점을 이용한다. 그들은 공격을 당하면 메틸 자스모네이트(methyl jasmonate)라는 화합물을 방출해 주변의 다른 식물들에게 대비하란 신호를 주고, 잎에 유해한 맛을 만들어낸다. 애벌레들은 생활이 어려워지면 서로를 돌보는 것으로 알려져 있어, 토마토는 스스로를 맛없게 만듦으로써 그러한 행위를 장려하는 것이다.

동족을 잡아먹는 애벌레와 사전 대비를 하는 식물에 관해서는 그동안 입증되어 왔다. 위스콘신 메디슨 대학의 연구원 John Orrock 씨는 여러 농도의 메틸 자스모네이트 용액을 토마토 식물에 뿌리고, 실험용기 안에 흔한 해충인 파밤나방 애벌레들을 넣었다. 각 식물에 화합물을 많이 살포할수록 애벌레들이 더 빨리 동족을 잡아먹게 되었다. 한편 그렇지 않은 식물들은 방어력을 빨리 발휘하지 못하여 잎이 완전히 먹혀 버렸다. 그런 식물들에서 애벌레들은 서로 조화롭게 살아갔다.  

식물의 행동은 두 단계로 작동했다. 애벌레를 잎에서 멀리 떨어지게 하는 한편, 애벌레의 전체 숫자도 줄인다. 그 전략은 일부 애벌레들이 살아남기 때문에 완전히 효과적이지는 않다. 그들은 일반적으로 아주 잘 먹고 생존할 가능성이 높다.  이 연구는 월요일 Nature Ecology and Evolution에 발표되었다.

Orrock 씨는 자신의 발견이 농업에서 해충을 통제하는 새로운 전략으로 이어지기를 희망하며, 그들이 곤충 개체들을 통해 병원균이 이동하는 방법을 해명할 수 있을 것이라 한다. 

애벌레가 한 식물에 머물러 있지 않으며 한 식물이 자신들을 받아주지 않으면 간단히 다른 식물로 이동할 수 있기에 이 전략은 현실세계에서 제대로 작동하지 않을 수 있다.  또한, 토마토 식물이 자연적으로 방출하는 메틸 자스모네이트는 애벌레의 아랫턱을 멈추기에는 너무 느린 걸로 밝혀졌다. 충분한 양의 화학물질을 방출했을 땐, 이미 모두 먹혀 버렸을 것이다. 

하지만 한 식물의 희생이 나머지 식물들을 구할 수 있다. 메틸 자스모네이트 같은 화학물이 다른 식물에게 신호로 기능하여, 방어를 준비하기 시작하려 이야기할 수 있다. 애벌레들이 도달하면 난처하고 경악하게 될지도 모른다.

해당 논문... https://www.nature.com/articles/s41559-017-0231-6.epdf?referrer_access_token=_q_uiMVUK3l4fm0Mqo8v39RgN0jAjWel9jnR3ZoTv0N_BtPgfYvO13dbN32aF3Q1qtnDrl04eJzATJQeVPrvr6MF9Y1DtDnlCBN74-zHk-CHZlfXAnKM7jwUUBM6F559jV0lwlvQgoVrllZb4hSZUInU8zXAS9SeLfjJGjOo6iZS939mDoRZFBXQp6G23A_q5yyIOk0G_cO_NPW7zXojRlu74SjrZBCANhPf5OrzuZG_cK7IhtOM_u5VJvRoW238sZk9hC5dy01ySukNV8xdSQ%3D%3D&tracking_referrer=blogs.discovermagazine.com

출처... http://blogs.discovermagazine.com/d-brief/2017/07/10/cannibal-caterpillars-tomato-plants/

너무나 재미난 식물의 세계. 

지금까지 식물에 있는 가시의 종류가 초식동물에게서 자신을 방어하기 위한 무기로만 간주되었는데, 

곤충에게도 그러한 기능을 수행할 수 있다는 연구결과가 나왔다. 

가시를 제거한 잎과 가시가 달린 잎을 두고 애벌레에게 먹게 하자, 가시가 있는 잎을 더 늦게 먹는다는 사실이 밝혀졌다.

토종 배추나 토종 무의 잎에도 가시 같은 게 발달한 품종이 꽤 있는데 그런 이유였는가? 

또 벼의 까락도 그런 기능을 수행할 수 있을까? 

이거 너무너무 재미난 연구이다.

http://rsbl.royalsocietypublishing.org/content/13/5/20170176

오늘은 산책을 하다가 말라죽어 있는 소루쟁이의 잎을 발견하고 신기해서 자세히 들여다보았다.

그랬더니 까만 벌레가 붙어서 갉아먹은 것임이 드러났다.

지인들께 물으니 이게 바로 무잎벌레, 좁은가슴잎벌레라고 하더라.

이놈들, 주로 무와 배추에 달라붙는 해충의 하나이다.

그러니까 소루쟁이를 이용해서 무와 배추에 달라붙는 이놈들을 꾀어낼 수도 있을 것 같다.

물론 잘못하다가는 없던 해충도 불러와서 무와 배추에 피해를 줄 수도 있으니 조심해야 한다.

이러한 방식이 바로 생물학적 통제의 하나이겠다.

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앞에 지목했던 벌레가 아니었다!

소루쟁이를 먹어치우는 벌레는 좀남색잎벌레였다! 

여기를 참고하시라. 똑같이 생겼다. http://www.idomin.com/?mod=blog&act=articleView&idxno=198352

INTRODUCTION

Terpenoids represent the largest and structurally the most diverse group of volatiles released by plants. Biologically, a wide array of terpenoids can enable plants to interact with other organisms, such as insects, pathogens and neighbouring plants (Kant et al., 2004; Mercke et al., 2004; Kappers et al., 2005; Cheng et al., 2007a, b). Terpenoids are emitted either constitutively or induced in response to biotic (Dudareva et al., 2006, 2013; Unsicker et al., 2009; Rasmann et al., 2012) and abiotic (Gouinguené and Turlings, 2002; Loreto and Schnitzler, 2010) stresses.

Attack by insects induces plants to emit a blend of volatile organic compounds (VOCs). Terpenoids are important members of the class of herbivore-induced plant volatiles (HIPVs) (Gershenzon and Dudareva, 2007; Mumm et al., 2008). Some terpenoids serve as repellents (Laothawornkitkul et al., 2008; Unsicker et al., 2009; Maffei, 2010), while others function in indirect plant defence by attracting arthropods that prey upon or parasitize herbivores (Kessler and Baldwin, 2001; Rasmann et al., 2005; Schnee et al., 2006). Additionally, terpenoids are produced in response to oviposition and are involved in the attraction of egg-parasitizing insects (Conti et al., 2008; Büchel et al., 2011; Tholl et al., 2011; Hilker and Fatouros, 2015).

In addition to their roles in direct and indirect defences, plant terpenoids, along with other HIPVs, such as green leaf volatiles (GLVs), serve as airborne signals that can be perceived by undamaged systemic parts of the same plant (Frost et al., 2007; Heil and Silva Bueno, 2007) and by neighbours (Karban et al., 2000). In response to perceived volatile signals, plants express defence genes and synthesize secondary metabolites (Shulaev et al., 1997; Arimura et al., 2000b; Sugimoto et al., 2014) or prime their defences against pests (Engelberth et al., 2004; Heil and Kost, 2006; Ton et al., 2006). Although primed plants do not show any trait of resistance, they become prepared to respond more rapidly and more intensely when attacked (Conrath et al., 2006; Heil and Ton, 2008).

The synthesis of terpenoids can be altered by numerous biotic and abiotic factors (Owen and Peñuelas, 2005; Peñuelas and Munné-Bosch, 2005; Brunetti et al., 2013). Among such influencing factors is the formation of arbuscular mycorrhiza (AM), defined as a symbiotic association of plant roots with soil fungi belonging to the phylum Glomeromycota. Arbuscular mycorrhizal fungi are heterokaryotic, obligate symbionts that confer on plants multifarious benefits, like improved access to nutrients and water and enhanced resistance to biotic and abiotic stresses (Finlay, 2008; Smith and Read, 2008; Miransari, 2010; Ruiz-Lozano et al., 2012; Evelin et al., 2013). In return for such colossal benefits, the fungus obtains carbon from the plants (Smith and Gianinazzi-Pearson, 1988; Smith and Read, 2008). Arbuscular mycorrhiza interconnects plants by means of an extensive subterranean hyphal network. This network is specialized for nutrient (primarily phosphate) and water uptake (Miller et al., 1995). The bidirectional exchange of nutrients between the symbionts takes place at highly branched intracellular structures called arbuscules, which are formed in the inner cortex of the plant root by the mycobiont (Harrison, 2005; Parniske, 2008). This interaction plays a crucial role in plant ecosystem functioning, as more than 80 % of the terrestrial plant species rely on AM fungi for their mineral nutrition (Smith and Read, 2008).

The formation of AM changes the physiology and ecology of the plant. Arbuscular mycorrhiza potentially strengthens both direct and indirect plant defence systems (Pozo and Azcón-Aguilar, 2007; Jung et al., 2012; Borowicz, 2013) by altering the secondary metabolism of the plant (Hohnjec et al., 2005; Walker et al., 2012). Formation of AM has been demonstrated to change the concentration and composition of terpenoids (Copetta et al., 2006; Khaosaad et al., 2006; Kapoor et al., 2007; Rapparini et al., 2008). This alters the plant’s attractiveness and also the insect’s behaviour (Schausberger et al., 2012; Babikova et al., 2014a; Shrivastava et al., 2015). Cascading effects on higher trophic levels have also been reported (Gange et al., 2003), as have indirect effect on predators and parasitoids of herbivores (Gange et al., 2003; Guerrieri et al., 2004; Laird and Addicott, 2007). Consequently, increased knowledge of the mechanisms that influence production of terpenoids in AM plants will make important contributions to the biocontrol and integrated management of pests.

In this review, readers are first introduced to the terpenoids that contribute to HIPVs, and their synthesis in the plant cell. The review emphasizes the role of terpenoids in plant defence against herbivorous insects (Fig. 1) and discusses their probable role in airborne signalling within the plant and to nearby plants. It then focuses on the significance of terpenoids in AM-mediated reinforcement of direct and indirect defences against herbivory (Fig. 2), further discussing various mechanisms underlying changes in the concentration and composition of terpenoids in mycorrhizal plants. Finally, it outlines the prospects for bioengineered terpenoid-producing plants and AM symbiosis in the sustainable management of pests in agricultural systems.

TERPENOIDS IN HIPVS

Terpenoids are one of the important constituents of volatiles that are released by plants in response to herbivore attack (Gershenzon and Dudareva, 2007; Mumm et al., 2008). They are low molecular weight compounds derived from the basic five-carbon building blocks of isopentenyl diphosphate (IPP). The key players among the terpenoid volatiles that significantly contribute to HIPVs are monoterpenes (C10), sesquiterpenes (C15) and homoterpenes such as 4,8-dimethylnona-l,3,7-triene (DMNT) and 4,8,12-trimethyltrideca-1,3,7,11-tetraene (TMTT) (Leitner et al., 2005; Arimura et al., 2008; Mithöfer and Boland, 2012). Isoprene (2-methyl-1,3-butadiene), although not produced by many plants, has also been demonstrated to play an important role in defence against insect herbivory (Laothawornkitkul et al., 2008).

There are two pathways for the production of terpenoids: the cytoplasmic mevalonate (MVA) pathway and the plastidial 2-C-methyl-d-erythritol 4-phosphate (MEP) pathway (Aharoni et al., 2005; Rodríguez-Concepcion, 2006; Cheng et al., 2007a). Both pathways generate universal precursors for terpenoid synthesis from IPP and its isomer dimethylallyl diphosphate (DMAPP). While monoterpenes are synthesized via the MEP pathway, sesquiterpenes are produced by the MVA pathway. In contrast to the conventional allocation, which suggests the MVA and MEP pathways are strictly independent, there is emerging evidence that the two pathways cross-talk by allowing IPP to shuttle between different compartments (Piel et al., 1998; Bick and Lange, 2003; Bartram et al., 2006; Rodríguez-Concepcion, 2006). However, it has been found that ∼80 % of the IPP derived from the MEP pathway contributes to sesquiterpene biosynthesis following herbivory (Bartram et al., 2006; Arimura et al., 2008).

Condensation of C5 units gives rise to all-trans or all-cis prenyl diphosphate precursors that are converted by the terpene synthase (TPS) enzymes of different subfamilies into acyclic, mono-, bi- or tricyclic monoterpenes, sesquiterpenes or semivolatile diterpenes (Chen et al., 2011). Terpene synthases are generally multiproduct enzymes, and thus even a single TPS can significantly enhance the diversity of terpenoids (Gershenzon, 1994; Tholl, 2006; Arimura et al., 2008). The primary terpene skeletons may be further modified through secondary enzymatic reactions, such as dehydrogenations, hydroxylations, methylations and acylations (Dudareva et al., 2006).

Some terpenoids, such as β-ionone, are produced not directly from IPP, but instead from tetraterpenes such as carotenoids, by carotenoid cleavage dioxygenases (Dudareva et al., 2013). Homoterpenes such as DMNT and TMTT are synthesized by oxidative degradation of the sesquiterpene (3S)-(E)-nerolidol and the diterpene geranyl linalool by cytochrome P450 enzymes (Arimura et al., 2009; Maffei, 2010).

TERPENOIDS IN DEFENCE AGAINST HERBIVORY

Direct interaction

Terpenoids can serve as repellents and reduce larval feeding and oviposition by herbivores (De Boer et al., 2004; Laothawornkitkul et al., 2008; Unsicker et al., 2009; Maffei, 2010). For example, linalool (a monoterpenoid) and (E)-β-farnesene (a sesquiterpene) produced by plants repel herbivores and aphids, respectively (Aharoni et al., 2003; Unsicker et al., 2009; Maffei, 2010). Although the exact mechanisms by which terpenoids affect insect pests are not known, probable processes include the inhibition of ATP synthase, alkylation of nucleophiles and interference with moulting (Langenheim, 1994). Terpenoids such as α-pinene and β-pinene have been shown to disturb the nervous system in insects by inhibition of acetylcholinesterase (Yeom et al., 2012).

Indirect above-ground interactions

Terpenoids emitted as a result of herbivore attack have an important role in a plant’s indirect defences, attracting predators or parasites of herbivores and facilitating location of the attacked plants (Heil, 2008). For example, infestation of lima bean leaves by spider mites (Tetranychus urticae) triggers the de novoproduction of terpenoids such as (E)-β-ocimene, linalool, DMNT and TMTT (Dicke et al., 1990, 1999; De Boer et al., 2004; Shimoda et al., 2005), which lure the predacious mites (Phytoseiulus persimilis) that prey on spider mites (Takabayashi and Dicke, 1996). The volatiles from spider mite-infested lima beans, treated with fosmidomycin (an inhibitor of the MEP pathway) were less attractive to the predatory mites than those from infested control plants, indicating the significance of terpenoids in indirect defence (Mumm et al., 2008).

The high chemical diversity within HIPV mixtures complicates identification of the compound(s) actually responsible for signalling herbivore enemies. However, it has been demonstrated by investigation of individual compounds that terpenoids such as the homoterpene TMTT can attract predatory mites (De Boer et al., 2004). Genetic engineering for enhanced ｅxpression of genes encoding enzymes for the formation of terpenoids has ascertained the role of individual compounds in tritrophic interactions. Transgenic Arabidopsis thaliana overexpressing strawberry nerolidol synthase, a TPS, attracted more predatory P. persimilis mites (Kappers et al., 2005). Similarly, overｅxpression of a corn TPS gene (TPS10) in A. thalianaaugmented the attractiveness of these transgenic plants to the parasitic wasp Cotesia marginiventris (Schnee et al., 2006). Interestingly, changes in HIPV blends emitted at different times can impact the interactions among a plant, its herbivores and their parasitoids, and stimulate different preferences for herbivores and their parasitoids (Mathur et al., 2013; Pashalidou et al., 2015). The generalist Spodoptera littoralis preferred undamaged Brassica juncea plants, whereas its parasitoid (C. marginiventris) preferred 48-h damaged plants (Mathur et al., 2013). In Brassica nigra, parasitoid wasps (Cotesiaglomerata) were attracted to plants infested with eggs just before and shortly after larval hatching of Pieris brassicae (Pashalidou et al., 2015). The authors have correlated this preference to temporal changes in the blend of HIPVs (terpenoids).

Response to oviposition

Plants may respond to herbivore egg deposition and activate defences before actual feeding injury is initiated, which might be a successful tactic to reduce impending herbivory (Hilker et al., 2002; Mumm and Hilker, 2006; Pashalidou et al., 2015). Analogous to HIPVs, plant volatiles induced specifically by insect oviposition are termed oviposition-induced plant volatiles (OIPVs) (Hilker and Fatouros, 2015). Terpenoids are important members of the class of OIPVs (Conti et al., 2008; Tholl et al., 2011). The OIPV-specific terpenoids attract egg parasitoids (Wegener and Schulz, 2002; Mumm and Hilker, 2005; Büchel et al., 2011). Intriguingly, the attractiveness of egg-laden foliage to the egg parasitoid has been related to an increase in transcription levels of sesquiterpene synthase (Köpke et al., 2010; Beyaert et al., 2012). Oviposition on Pinus sylvestris needles by the sawfly Diprion pini induced both local and systemic emission of terpenoid volatiles (Hilker et al., 2002; Mumm and Hilker, 2006). This response was specific to oviposition, and could not be induced by artificial wounding (Hilker and Fatouros, 2015). However, volatile cues to attract egg parasitoids have not yet been identified.

Response to below-ground infestation

Below-ground VOC patterns are generally distinct from volatiles released from above-ground plant tissues (Peñuelas et al., 2014). Terpenes are the most prominent VOCs emitted from below-ground tissues (Rasmann et al., 2005; Ali et al., 2011; Palma et al., 2012; Peñuelas et al., 2014), and among these sesquiterpenes are the compounds that show the greatest diffusion in the soil (Hiltpold and Turlings, 2008). Terpenoids have been shown to play a crucial role in the specificity of below-ground tritrophic interactions (Rasmann and Turlings, 2008). The most well-studied example is the induction of (E)-β-caryophyllene by maize roots infested by larvae of the leaf beetle Diabrotica virgifera virgifera, which attracted the entomopathogenic nematode Heterorhabditis megidis (Rasmann et al., 2005). on the other hand, (E)-β-caryophyllene also served as an attractant aiding D. virgifera larvae to identify a susceptible host (Robert et al., 2012). one possible explanation for the contradictory observations in the above studies is that as maize roots only emit (E)-β-caryophyllene (Hiltpold and Turlings, 2008), it can be presumed that the entomopathogenic nematode H. megidis has developed an adaptation to take cues from the (E)-β-caryophyllene emitted by maize roots for efficient prey-searching.

Multiple herbivore infestations

In nature, plants are generally infested by two or more herbivore species, either concurrently or serially. However, most of the studies in this area have been conducted on single-herbivore attack under controlled conditions. Infestation by two or more insect species causes complex variations in volatile profile, and cannot be predicted on the basis of observations on single herbivores. When two or more herbivores co-infest, the effects may be negative or additive, or one type of herbivore takes priority. For example, concurrent occurrence of herbivory above- as well as below-ground by S.littoralis and D. virgifera, respectively, negatively influenced tritrophic signalling due to decreased (E)-β-caryophyllene production by maize roots (Rasmann and Turlings, 2007). This may be explained by reduced availability of a C source required for the synthesis of the terpenoid precursors. on the other hand, HIPVs emitted by lima beans and pepper plants infested by two herbivore species attracted more predatory mites and predatory mirid bugs, respectively, compared with volatiles emitted by plants infested by either herbivore separately (Dicke et al., 2009). Furthermore, most studies are performed under highly controlled conditions, which impedes application of the results in natural environments. Thus, a major challenge is the development of experimental designs that consider the ecological reality of infestations.

AIRBORNE SIGNALLING TO NEIGHBOURING PLANTS AND SYSTEMIC PARTS OF THE SAME PLANT

The airborne volatile signals from herbivore-damaged plants (emitters) enable nearby conspecific and heterospecific undamaged plants (receivers) to foresee the impending arrival of herbivores and tailor their defence accordingly (Baldwin and Schultz, 1983; Arimura et al., 2000a; Engelberth et al., 2004; Karban et al., 2006; Heil and Silva Bueno, 2007; Ramadan et al., 2011). Herbivore-induced plant volatiles serve as external signals for within-plant communication, and elicit a defence response in systemic parts of the affected plant (Karban et al., 2006; Frost et al., 2007; Heil and Silva Bueno, 2007; Park et al., 2007; Das et al., 2013). Damaged leaves immediately release VOCs and communicate more quickly with leaves located nearby that are not directly connected by vasculature (Heil and Ton, 2008). Plants may react to the signals connected with the presence of herbivores by upregulating defence genes (Arimura et al., 2000b), leading to increased production of defence-related metabolites such as phytohormones, proteinase inhibitors, terpenoids and/or extrafloral nectar (Tscharntke et al., 2001; Engelberth et al., 2004; Kost and Heil, 2006; Frost et al., 2008a; Blande et al., 2010). These changes are ultimately translated into reduced herbivory and improved fitness of receiver (Karban and Maron, 2002; Kost and Heil, 2006; Muroi et al., 2011). The responses include a combination of priming and induced defences, according to the allocation cost of different classes of defence, with plants priming more expensive responses and inducing less costly metabolites, such as extrafloral nectar or HIPVs, to attract natural enemies of the herbivore (Kost and Heil, 2006; Frost et al., 2008b). Participation of volatiles in interplant below-ground interactions is not well elucidated (Schenkel et al., 2015; Delory et al., 2016). Whether VOCs emitted by roots in the rhizosphere can diffuse into the phyllosphere and convey signals to prime above-ground parts of the same plant is also not effectively documented (Erb et al., 2008).

ROLE OF TERPENOIDS IN AIRBORNE SIGNALLING

An important step in understanding the mechanistic foundations of airborne priming is the elucidation of the actual messengers. Green-leaf volatiles and terpenoids are two important components of HIPVs. Green-leaf volatiles, which are aldehydes, alcohols and esters resulting from lipoxygenase cleavage of fatty acids, account for the distinctive odour of damaged leaves (Paré and Tumlinson, 1999). Although evidence for GLVs as priming signals has been observed in several plant species (Farag and Paré, 2002; Ruther and Fürstenau, 2005; Ruther and Kleier, 2005; Kost and Heil, 2006; Sugimoto et al., 2014), reports on terpenoids have been variable. The role of volatile terpenes in plant–plant interactions was initially reported in lima bean, where terpenoids such as β-ocimene, DMNT, TMTT and linalool, released upon feeding of T.urticae, induced the ｅxpression of defence genes encoding lipoxygenase (synthesis of jasmonic acid) and the pathogenesis-related protein PR-2 (β-1,3-glucanase) (Arimura et al., 2000b). In maize, however, terpenoids were not associated with priming defence responses in the receiver plants (Ruther and Fürstenau, 2005).

Early events in the perception of volatile signals comprise an alteration of the plasma membrane potential (Vm) and an increase in cytosolic calcium ([Ca2+]cyt) (Zebelo et al., 2012). It was observed that GLVs such as (E)-2-hexenal, (Z)-3-hexenal and (Z)-3-hexenyl acetate induced stronger Vm depolarization and a greater increase in cytosolic calcium flux compared with terpenoids such as α-pinene and β-caryophyllene. These terpenoids induced a significant Vm depolarization with respect to controls, but did not exert any significant effect on [Ca2+]cyt homeostasis (Zebelo et al., 2012). Moreover, Vm depolarization was found to increase with increasing GLV concentration. Green-leaf volatiles are immediately released after damage and their release ceases within a few minutes of damage (Arimura et al., 2009), while the release of monoterpenes typically starts 24 h after attack (Dudareva et al., 2006; Pichersky et al., 2006). The emission of terpenoids is often systemic and extended (Paré and Tumlinson, 1999). These observations indicate that GLVs are better candidates than terpenoids for conveying airborne signals of herbivore attack. Further studies are required to identify the messengers (volatiles) involved in transmitting signals within and to nearby plants. The complementary approach of using plant mutants deficient in various components of HIPVs (GLVs or terpenoids) has enabled the role of individual compounds in plant–plant signalling to be deciphered (Baldwin et al., 2006). However, using this technique, Paschold et al. (2006) observed that neither GLVs nor terpenoids prime the ｅxpression of defence genes in Nicotiana attenuata. The role of various HIPVs as volatile priming signals has continued to be uncertain because in most studies healthy plants were treated with synthetic volatiles, a procedure that does not satisfactorily mimic the exact timing and concentrations of HIPV emissions in nature. Furthermore, genetic manipulation of plants for enhanced synthesis of HIPVs may result in several undesirable effects (Erb et al., 2015). As individual volatile compounds do not participate in plant–insect interactions in isolation, another key issue for exploration is the interactive effects of different VOCs in these interactions. Furthermore, techniques based on the limit of detection of terpenoids do not take into consideration the sensitivity of perception by biological systems (insects), and hence do not necessarily provide biologically useful information.

After herbivore departure, plants likely cease to release HIPVs that attract parasitoids (Puente et al., 2008). If emission were to continue, signals would deliver unreliable information to parasitoids, which would then be incapable of tracking their hosts. Receiver plants are not aware of how much later the herbivores will arrive, and therefore have no clues regarding how long the primed state should be maintained. However, very little is known about how receiver plants control the duration of the primed state, which is of importance in terms of the arrival time of herbivores. The molecular mechanisms involved in sustaining the primed state are also unresolved. Ali et al. (2013) demonstrated that the priming effect of HIPVs on resistance against herbivores is memorized and stored by plants through epigenetic regulation of DNA, with plants able to evoke this memory when attacked by herbivores. Treatment with HIPV was shown to result in demethylation of cytosine sites in the promoter region of a herbivore-responsive gene for Bowman–Birk-type trypsin inhibitor (TI). Further experiments are required to substantiate understanding of the epigenetic control of airborne signalling between plants.

ARBUSCULAR MYCORRHIZA AND HERBIVOROUS INSECT RESISTANCE

Arbuscular mycorrhizal fungi are reported to affect the performance of herbivores (Gange and West, 1994; Vicari et al., 2002; Pozo and Azcón-Aguilar, 2007; Gehring and Bennett, 2009; Borowicz, 2013). Arbuscular mycorrhiza symbioses adversely affect root-feeding insects, while their effects on leaf-feeding insects are variable (Pozo and Azcón-Aguilar, 2007; Gehring and Bennett, 2009; Borowicz, 2013). The extent of protection also changes with the feeding style of the attacking herbivore. Arbuscular mycorrhiza symbiosis seems to benefit phloem-sucking insects (aphids) (Gange et al., 1999; Koricheva et al., 2009), while effects on chewing and leaf-mining insects are largely adverse (Gange and West, 1994; Vicari et al., 2002; Hoffmann et al., 2009); counter-examples, however, also exist (Babikova et al., 2014b; Shrivastava et al., 2015). This considerable variation can be ascribed to some extent to the species (plant, fungus and herbivore) involved in the tripartite interactions (Bennett and Bever, 2007; Gange, 2007; Leitner et al., 2010; Pineda et al., 2010). Akin to the complexity of plant–herbivore–natural enemy tripartite interactions, AM also affects predators and parasitoids of herbivores (Gange et al., 2003; Guerrieri et al., 2004; Laird and Addicott, 2007).

Participating AM fungi may induce resistance to neighbouring plants, via hyphal networks functioning as plant–plant underground communication systems (Song et al., 2010; Babikova et al., 2013). Common mycorrhizal network serve as conduits facilitating the transfer of defence signals and also terpenoids between neighbouring plants under herbivore attack (Song et al., 2014).

ROLE OF TERPENOIDS IN AM-REINFORCED RESISTANCE AGAINST HERBIVOROUS INSECTS

The significance of below-ground interactions between plant and AM fungi for assessing VOC emission rates and their consequent ecological role in the deployment of indirect defences by plants has been emphasized (Rapparini et al., 2008). The indirect effect of AM on herbivore defence has been correlated to changes in the blend of terpenoids that alter plant attractiveness and insect behaviour (Babikova et al., 2014a). In Phaseoluschallenged by spider mites, for example, AM symbiosis with Funneliformis mosseae increased the emission of β-ocimene and β-caryophyllene, resulting in increased attraction of predators of spider mites (Schausberger et al., 2012). Similarly, Shrivastava et al. (2015) observed a greater defence response against beet armyworm (Spodoptera exigua) in AM than in non-mycorrhizal plants, partly attributable to the difference in levels and blends of terpenoids. Arbuscular mycorrhiza formation led to enhanced levels of monoterpenes and sesquiterpenes, including monoterpenes such as myrcene, which were not detected in non-mycorrhizal plants. Myrcene is a semiochemical utilized by insects for communication, e.g. to deter thrips (Broughton and Harrison, 2012) or to attract aphidophagous hoverflies in a terrestrial orchid (Stökl et al., 2011).

EFFECTS OF ARBUSCULAR MYCORRHIZA on TERPENOIDS

Arbuscular mycorrhiza symbiosis can affect a number of volatile organic compounds, including terpenes. Arbuscular mycorrhiza fungal colonization has been shown to enhance the production of triterpenoids (Akiyama and Hayashi, 2002), apocarotenoids (Klingner et al., 1995; Fester et al., 2002; Strack and Fester, 2006; Akiyama, 2007; Walter and Strack, 2011) and abscisic acid (Meixner et al., 2005) in roots of various plants. Systemic effects of AM on the quantity and quality of terpenoids in above-ground parts of plants have also been mooted (Kapoor et al., 2002a, b; Copetta et al., 2006; Khaosaad et al., 2006; Kapoor et al., 2007; Zubek et al., 2010; Weisany et al., 2015; Rydlová et al., 2016). These studies have so far been largely confined to the effects of AM on individual components of terpenoids or a suite of terpenoids (essential oil composition) that have pharmaceutical value. Arbuscular mycorrhiza may enhance the biosynthesis of an individual terpenoid either by increase in isoprene precursors through the induction of biosynthesis pathways and/or by induction of terpene synthase enzymes (Shrivastava et al., 2015). Increases in the level of substrates by enhanced P uptake and increased photosynthetic efficiency have been described (Wright et al., 1998a, b; Kapoor et al., 2002a, b; Rasouli-Sadaghiani et al., 2010). The role of P is perceptible in the synthesis of terpenoids both via the MVA pathway, which requires acetyl-CoA, ATP and NADPH, and via the MEP pathway, requiring glyceraldehyde phosphate and pyruvate, of which P is a constituent. Photosynthesis provides ATP and carbon substrate (glyceraldehyde-3-phosphate or pyruvate) for isoprene synthesis. Increased foliar biomass in AM plants results in greater photosynthetic capacity and thus increased production of total photosynthates required for terpenoid biosynthesis (Niinemets et al., 2002; Cao et al., 2008; Hofmeyer et al., 2010). However, P nutrition alone fails to explain terpenoid accumulation in AM fungus-colonized plants (Copetta et al., 2006; Khaosaad et al., 2006; Rydlová et al., 2016). This is not unanticipated, assuming that the biosynthesis of isoprene precursors is regulated by complex mechanisms, some of them independent of P nutrition (Kirby and Keasling, 2009; Vranova et al., 2012; Kumari et al., 2013).

The enzyme 1-deoxy-d-xylulose 5-phosphate synthase (DXS) catalyses the rate-limiting step of the MEP pathway. Walter et al. (2000) first demonstrated fungal-induced upregulation of DXS and DXR (1-deoxy-D-xylulose 5-phosphate reductoisomerase) transcript levels in AM-colonized roots of various cereals. This was followed by a series of reports on the upregulation of DXS transcripts in mycorrhizal roots of various plants (Hans et al., 2004; Strack and Fester, 2006; Floß et al., 2008). Transcription of genes encoding DXS and DXR enzymes is upregulated by AM symbiosis and correlated with quantitative terpenoid concentration in leaves (Mandal et al., 2015a). This increase in transcription and terpenoid content has been ascribed to an increased concentration of the phytohormone jasmonic acid (Mandal et al., 2015a; Nair et al., 2015) and/or improved mineral nutrient availability (Mandal et al., 2015a), and may therefore be influenced by both nutritional and non-nutritional mechanisms (Mandal et al., 2013). Results obtained so far suggest that the AM fungal-mediated increase in concentrations of terpenoids is due to enhanced production of IPP/DMAPP derived from the MEP pathway (Mandal et al., 2015a). There were have been no reports of AM-mediated changes in the MVA pathway in the literature until recently, when Venkateshwaran et al. (2015) reported that mevalonic acid is crucial for the transduction of symbiotic signals produced by AM fungi to induce symbiotic gene ｅxpression in plants.

Arbuscular mycorrhiza influences the concentration of specific terpenoids and their derivatives in plants by upregulating the transcription of downstream genes of the dedicated biosynthesis pathway (Mandal et al., 2015a, b). Induction of TPS family genes TPS31, TPS32 and TPS33 in mycorrhizal tomato (Zouari et al., 2014) further suggests a probable mechanism underlying the change in terpenoid profile observed in AM plants.

Glandular trichomes are one of the most common secretory structures that produce and accumulate terpenoids in plants (Karban and Baldwin, 1997; Van Schie et al., 2007; Kang et al., 2010; Schilmiller et al., 2010). A direct relation between augmented concentration of terpenoids and glandular trichome density has been observed in a number of plants (Ringer et al., 2005; Bartram et al., 2006; Behnam et al., 2006; Muñoz-Bertomeu et al., 2006). Correspondingly, an increase in trichome density upon colonization by AM fungi has often been proposed to augment concentration of terpenoids (Copetta et al., 2006; Kapoor et al., 2007; Morone-Fortunato and Avato, 2008). It was demonstrated in Artemisia annua that AM enhances glandular trichomes by inducing the transcription of TTG1 (transparent testa glabra 1), a transcription factor that acts at the top of the regulatory hierarchy of trichome development (Mandal et al., 2015a). However, continued studies are required to elucidate the mechanisms of enhanced production of glandular trichomes and further ascertain the role of phytohormones in AM plants.

CONCLUSIONS AND FUTURE PROSPECTS

The volatile nature of terpenoids confers the ability to act as efficient signalling molecules. Potential deployment in pest management practices in agriculture depends upon the efficient control of emission (augmenting or repressing) in plants (Vickers et al., 2014). Genetic manipulation of plants for terpenoid emission is a promising method to alter tritrophic interactions. In recent years, transgenic plants producing terpenoids have been used to repel herbivores (Aharoni et al., 2003), deter oviposition (McCallum et al., 2011) and attract predators (Bouwmeester et al., 2003; Kappers et al., 2005; Beale et al., 2006) and parasitoids (Schnee et al., 2006). The physiological cost of terpenoid production has been assumed to be minor, given their low molecular weight and the relatively low concentrations emitted (Dicke and Sabelis, 1990; Halitschke et al., 2000). on the other hand, a number of studies have demonstrated that constitutive transgenic production of terpenes can result in negative physiological effects on the plant (Aharoni et al., 2003; Robert et al., 2013). These effects may be manifested as stunted growth, reduced reproductive yield and also enhanced conspicuousness and attractiveness of plants to pests (Robert et al., 2013). Furthermore, constitutive emission of HIPVs by transgenic plants would render these emissions unreliable as cues for natural enemies that might waste hunting time in prey-free environments (Gish et al., 2015). Therefore, synchronized engineering strategies that consider herbivore-induced emissions are required to circumvent these cost effects. Further studies are required to evaluate the physiological and ecological costs of terpenoid manipulation in the field to determine the future of this approach for environmental pest management strategies (Robert et al., 2013).

Engineering of tritrophic interactions to successfully protect crop species requires consideration of a number of aspects (Bouwmeester et al., 2003; Degenhardt et al., 2003). For example, identification of an appropriate carnivore species for effective control of herbivore populations is required – one that is naturally present in the cultivation area and attracted by manipulating a known terpenoid (Vickers et al., 2014). Engineered emissions, however, should not attract other herbivores. The overall benefit of manipulated terpenoid emissions can be significantly enhanced by making the release inducible, by inserting a herbivore-inducible tissue-specific promoter with the terpene synthase gene (Degenhardt et al., 2009). Such controlled release would prevent the attraction of herbivores by healthy plants and would lead to recruitment of natural enemies only when the plant is attacked by herbivores (Robert et al., 2013). The lack of understanding of mechanisms by which plants recognize and respond to olfactory cues restricts the prospects for the utilization of terpenoids in crop plants. The highly simplified community structure of large-scale agricultural plantings is another challenge for the effective application of HIPVs, as natural enemy attraction may be ineffective in controlling pests in the core regions of large agricultural fields (Gish et al., 2015).

Alteration of the terpenoid profile in AM plants appears to be one of the important mechanisms for augmented defence against herbivorous insects. Different AM fungal species have variable effects on terpenoid blends (Kapoor et al., 2002b; Sailo and Bagyaraj, 2005; Arpana et al., 2008), and consequently likely differentially influence plant–herbivore and higher trophic level interactions. In this context, comparative studies using different AM fungal species are warranted, to enable differentiation of universal from species-specific responses, and also to identify those AM fungal species efficient in defence against specific herbivores. As the efficiency of AM symbiosis may be limited by nutrient availability in agricultural fields, comprehensive studies are also required to evaluate the relevance of AM symbiosis to herbivore defence under different nutrient regimes.

ACKNOWLEDGEMENTS

We are grateful to Professor R. Geeta, Professor Rajesh Tandon and Professor Sudheshna Mazumdar-Leighton for critically reviewing the manuscript and for their valuable comments. We thank the Research Council of the University of Delhi, Delhi, India, for financial assistance.

LITERATURE CITED